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EFECTO DE LA FRAGMENTACIÓN SOBRE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN TRES

REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN EL MUNICIPIO DE

CHIMICHAGUA (CESAR, COLOMBIA)

DANIEL ALBERTO LEÓN-CAMARGO Bsc.

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS

MAESTRÍA EN CIENCIAS-BIOLOGÍA LÍNEA BIODIVERSIDAD Y CONSERVACIÓN

BOGOTÁ D. C. COLOMBIA

2013.

EFECTO DE LA FRAGMENTACIÓN SOBRE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN TRES

REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN EL MUNICIPIO DE CHIMICHAGUA (CESAR, COLOMBIA)

DANIEL ALBERTO LEÓN-CAMARGO Bsc.

Tesis de investigación presentada como requisito parcial para optar al titulo de: Magister en Ciencias Biología

Directora

Dra. Liliana Rosero Lasprilla Profesora Asistente Escuela de Biología

Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia

Codirector Dr. Jesús Orlando Rangel Churio

Profesor Titular Instituto de Ciencias Naturales

Universidad Nacional de Colombia

Línea de investigación Biodiversidad y Conservación Grupo de investigación

Biodiversidad y Conservación

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS

MAESTRÍA EN CIENCIAS-BIOLOGÍA LÍNEA BIODIVERSIDAD Y CONSERVACIÓN

BOGOTÁ D. C. COLOMBIA

2013.

A mi mamá,

Teresita del niño Jesús Camargo Prieto Q. E. P. D.

La bondad que un hombre muestra hacia los demás, en especial hacia la mujer, es el reflejo de ser educado

por la más importante y sabia de las mujeres

Agradecimientos A la Universidad Nacional de Colombia y al Instituto de Ciencias Naturales, por el apoyo brindado a lo largo de mi formación investigativa. A CORPOCESAR por el apoyo ofrecido a esta investigación, enmarcada dentro del proyecto “Valoración de la biodiversidad del Caribe colombiano: Síntesis del conocimiento y servicios ambientales (captura de CO2)” del grupo de investigación Biodiversidad y Conservación del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia, convocaoria Bicentenario Agradezco especialmente al Doctor Jesús Orlando Rangel Churio, por acogerme en su grupo de investigación, como co-director de esta tesis de maestría, sus revisiones y los aportes realizados al documento y sobre todo por su amistad y la paciencia. A mi padre, mi hermana por su apoyo constante durante toda mi formación académico-investigativa, a Nathaly Calvo Roa, por sus aportes y revisiones al documento, por su compañía, su apoyo constante, la motivación ofrecida durante la elaboración de este escrito. A la Doctora Liliana Rosero Lasprilla, por amablemente dirigir esta tesis de maestría, por sus revisiones y los aportes realizados, por su paciencia y fe en este trabajo. A Alejandra Pardo Martínez, por todo el tiempo compartido, por su colaboración en la fase de campo, su compañía, recolección de información, sus aportes, confianza, amistad y sobre todo por soportar las difíciles condiciones en campo, las pesadas y largas jornadas de trabajo. Al doctor Henry Arellano P., por su colaboración en los análisis estadísticos, sus aportes a este documento, por su gran colaboración y amistad, a la estudiante de doctorado Yennifer Garcia Msc., por su colaboración en la determinación de palinómorfos desconocidos. Al profesor Hermes cuadros por su amistad y la colaboración en la determinación del material vegetal incluido dentro de esta investigación.

A Juan Emiro Carvajal, Mary Lee Berdugo, Alejandra Betancourt, Paula Rodríguez, Víctor Solarte-C, Leider Palacios, a todos los compañeros del laboratorio de palinología, nuestro grupo paleooikos, por su constante apoyo, los momentos compartidos y los aportes a mi trabajo. A todas aquellas personas e instituciones, que por mi falta de memoria, no mencione en este apartado.

Resumen

Se evaluó el efecto de la fragmentación del hábitat sobre la interacción colibrí-flor, en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua. En cinco muestreos, se realizaron 17 capturas y 218 observaciones, de las 44 especies vegetales registradas, las dos especies de colibríes (Lepidopyga goudoti y Phaethornis anthophilus) visitaron 22, de las cuales A. pulcherrima, P. speciosus y C. vitifolium son los recursos más importantes para la comunidad. De las once especies registradas en los transectos, el 64% presento floración en época seca, la estación 3 (CC2), presento los valores más bajos de diversidad de especies. El néctar presento concentraciones promedio de 25Brix y volúmenes bajos entre 0,4-4µl. El tamaño, la forma, la distancia entre los fragmentos son factores relevantes en el microclima, que presenta diferencias significativas en cada remanente, lo cual influye en el recurso néctar y en la presencia de las especies tanto vegetales como de colibríes. Palabras clave: Interacciones colibrí-flor, bosque seco tropical, efecto de fragmentación, Chimichagua-Cesar,

X Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

Abstract

We analyzed the effect of habitat fragmentation on hummingbird-flower interactions in three tropical dry forest remnants at Chimichagua town. In five fieldtrips, we got 17 captures and 218 observations of hummingbirds and 44 species of plants, the two species of hummingbirds (Lepidopyga goudoti and Phaethornis anthophilus) visited 22 species of plants. A. pulcherrima, P. speciosus y C. vitifolium are the most important resources to the community. The eleven species of plants registered on transects, 64% bloomed at dry season, station three (CC2) showed the lower values of species diversity. The nectar showed an average concentration of 25% and low volumes between 0.4-4µl. The size, the shape, the distance between fragments are the principal factors on microclimate showing differences at each remnant, affecting the nectar and the presence of plants and hummingbirds species. Key words: Hummingbirds-flower interactions, dry tropical forest, Fragmentation effects, Chimichagua-Cesar.

XII Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

Contenido

Resumen………………………………………………………………………………………………………….IX

Abstract .......................................................................................................... X

1. Capítulo uno: Generalidades, objeto del estudio, área de estudio. .............. 1

1.1. Introducción ......................................................................................................... 1

1.2. Planteamiento del problema ................................................................................. 3

1.3. Formulación del problema .................................................................................... 3

1.4. Justificación .......................................................................................................... 4

1.5. Objetivo General .................................................................................................. 5

1.6. Antecedentes ........................................................................................................ 5

1.7. Fragmentación y Polinización ............................................................................... 7

1.8. Factores que influyen en la interacción planta – polinizador ................................. 8

1.9. Plantas ornitófilas ................................................................................................ 9

1.10. Área de estudio .................................................................................................. 10

1.11. Fase de campo ................................................................................................ 13

2. Capítulo dos: La interacción colibrí-flor, en tres remanentes de Bosque

tropical seco en el municipio de Chimichagua-Descripción ............................. 18

2.1. Introducción. ................................................................................................... 18

2.2. Preguntas de investigación. .......................................................................... 19

2.3. Hipótesis. ......................................................................................................... 19

2.4. Objetivos. ......................................................................................................... 19

2.5. Metodología ..................................................................................................... 19

2.5.1. Fase de campo. ........................................................................................... 19

2.5.1.1. Captura de colibríes........................................................................................ 19

2.5.1.2. Observación. ................................................................................................... 21

2.5.1.3. Plantas ornitófilas. ......................................................................................... 21

2.5.1.4. Producción de néctar. ..................................................................................... 22

Contenido XIII

2.5.2. Fase de laboratorio. ............................................................................................ 24

2.5.3. Análisis estadísticos. ........................................................................................... 25

2.5.3.1. ................................................................ Análisis de diversidad biológica. 25

2.5.3.2. ...................... Índice de Valor de Importancia de los Recursos (IVIR) 25

2.5.3.3. Razón corola efectiva / culmen expuesto (Ce/Cex). ........................... 25

2.5.3.4. ............................................................. Índice de sobre-posición de Nicho 25

2.5.3.5. Coeficiente de correlación no paramétrico de Spearman .................... 25

2.5.3.6. ................. Análisis de varianza multifactorial (Multifactor ANOVA). 26

2.6. RESULTADOS ........................................................................................ 27

2.6.1. Comunidad de colibríes ...................................................................................... 27

2.6.2. Comunidad de plantas ................................................................................... 32

2.6.3. Producción floral. ........................................................................................... 35

2.6.4. Interacción colibrí-flor. .................................................................................. 41

2.6.5. Índice de valor de importancia del recurso (IVIR). ................................. 42

2.6.6. Relación picos y corolas (Corola efectiva/Culmen expuesto). ............... 46

2.6.7. Índice de sobre-posición de nicho. ............................................................... 49

2.6.8. Coeficiente de correlación no paramétrico de Spearman. ....................... 49

2.6.9. Análisis de varianza multifactorial (Multifactor ANOVA). ................... 50

2.7. Discusión. ................................................................................................. 53

3. Capítulo tres: Incidencia de la fragmentación sobre aspectos de la

interacción colibrí-flor en tres remanentes de Bosque tropical seco (BsT) en el

municipio de Chimichagua (Cesar-Colombia). ................................................ 59

3.1. Introducción. ...................................................................................................... 59

3.2. Preguntas de investigación ................................................................................. 60

3.3. Hipótesis ............................................................................................................. 60

3.4. Objetivos. ........................................................................................................... 61

3.5. Metodología. .................................................................................................... 61

3.5.1. Fase de campo. ........................................................................................... 61

XIV Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

3.5.1.1. Factores ambientales y la producción de flores. .............................................. 61

3.5.2. Análisis estadístico. .................................................................................... 62

3.5.2.1. .................................... Análisis de varianza multivariado (MANOVA). 62

3.6. Resultados. ...................................................................................................... 64

3.6.1. Análisis de varianza Multivariado (MANOVA) ....................................... 64

3.6.1.1. ................................................................................. Análisis de correlación 77

3.6.2. Observaciones personales. ............................................................................. 81

3.7. Discusión .......................................................................................................... 82

4. Consideraciones finales ............................................................................. 86

4.1. Importancia para la conservación ................................................................ 86

4.2. Recomendaciones ............................................................................................ 87

5. Literatura citada. ..................................................................................... 96

Contenido XV

XVI Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

Lista de Tablas Tabla 1. Valores de los índices de diversidad empleados para evaluar el estado de riqueza y de diversidad de la comunidad de colibríes en cada estación de muestreo. ............................................................................................................................. 28 Tabla 2. Composición de la comunidad de colibríes en tres remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua. ..................................................... 30 Tabla 3. Lista de las plantas visitadas por la comunidad de colibríes presentes en los tres remanentes de BsT, en Chimichagua-Cesar (Colombia). Los registros se realizaron empleando las tres metodologías utilizadas en el presente estudio: Transectos, Observación y revisión de cargas de polen. ........................................ 32 Tabla 4. Abundancia de las once especies vegetales registradas en los transectos en cada localidad de estudio. ..................................................................................... 34 Tabla 5. Resultados de los Índices de Diversidad empleados para evaluar la riqueza de especies vegetales en cada estación de muestreo. ................................. 35 Tabla 6. Valor del promedio de la producción de flores de once especies vegetales visitadas por la comunidad de colibríes en la zona de estudio. ............................. 37 Tabla 7. Valores promedio del volumen y de la concentración de néctar para las especies Aphelandra pulcherrima, Pogonopus speciosus y Adenocalymma cf. magdalenense. Los valores de las especies con un (*), se analizaron sin tener en cuenta los valores iguales a cero. .......................................................................... 41 Tabla 8. Índice de Valor de Importancia del recurso de las observaciones de visitas reseñadas en los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar. ............................... 43 Tabla 9. Índice de Valor de Importancia del Recurso de las cargas de polen recolectadas de cada especie de colibrí en los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar. ................................................................................................................... 44 Tabla 10. Índice de Valor de Importancia del Recurso general para la comunidad de colibríes y de plantas mencionadas para los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar. .............................................................................................. 45 Tabla 11. Resultados obtenidos del Análisis de varianza para la variable GRANOS, donde se toman en cuenta los factores A: Planta y B: Parte. ............. 51 Tabla 12. Análisis de varianza de P. anthophilus para la variable dependiente GRANOS. ............................................................................................................. 52 Tabla 13. Relación de los grupos formados para el análisis anova multivariado (MANOVA), donde se observa los meses y los sitios a los que hace relación cada grupo. ................................................................................................................... 64

Contenido XVII

Tabla 14. Resultado de las pruebas estadísticas de contraste del análisis de varianza multivariado (MANOVA) para las variables ambientales y la producción de flores. ............................................................................................................... 67 Tabla 15. Resultados de análisis estadísticos de contraste para A. pulcherrima, en el cuadro superior, se encuentran los datos para la estación 2, en el inferior los de la estación 3. ......................................................................................................... 68 Tabla 16. Definición de grupos para el análisis de varianza multivariado (MANOVA), donde se relacionan los grupos con su respectivo color y simbología en de las graficas. ................................................................................................. 71 Tabla 17. Resultados de los estadísticos de contraste Lambda de Wilks y Traza de Pillai para Pogonopus speciosus. Recolección de datos realizada en la estación 3 (Cerro Chimichagua 2). ........................................................................................ 72 Tabla 18. Análisis de correlación no paramétrica de Spearman para los datos de néctar de A. pulcherrima. ..................................................................................... 77 Tabla 19. Análisis de correlación parcial para los datos de néctar de A. pulcherrima. ......................................................................................................... 78 Tabla 20. Valores de los análisis de correlación no paramétrico de Spearman para las variables ambientales, de concentración y volumen de néctar de la especie vegetal Pogonopus spiciosus. ................................................................................ 80 Tabla 21. Análisis de correlaciones parciales de variables ambientales, de volumen y de concentración de néctar de Pogonopus spiciosus. ........................................ 81

XVIII Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

Lista de Figuras Figura 1. Mapa de ubicación de Chimichagua, en el departamento del Cesar. Tomado de: Henry Arellano-P (2007). .................................................................. 11 Figura 2. Media anual de la precipitación del municipio de Chimichagua entre los años 1991 a 2010. Fuente: IDEAM 2011. .............................................................. 11 Figura 3. Estación 1, Bosque tropical seco (BsT) en época de lluvia, en la vereda la Democracia, finca propiedad del señor Reyes Saúl. A. Vegetación arbustiva. B. Vegetación herbácea, arbustiva con presencia de palmares. ................................. 13 Figura 4. Estación 1, Bosque tropical seco (BsT) en época seca, vereda la Democracia, finca propiedad del señor Reyes Saúl. A. Vegetación arborescente. B. Palmares. .............................................................................................................. 14 Figura 5. Estación 2, vereda la Calera, Cerro Chimichagua en época de lluvia. A. Bosque nublado mes de diciembre. B. Bosque reverdecido. C. Vegetación herbácea, arbustiva, arbórea. ................................................................................................ 15 Figura 6. Estación 2, vereda la Calera, Cerro Chimichagua en época seca. A. Bosque tropical seco caducifolio. B. Formación de hojarasca y apertura de claros en el bosque. ......................................................................................................... 15 Figura 7. Estación 3. Vía corralito, levantamiento del Cerro Chimichagua en época de lluvia. A. Vegetación arbórea. B. Cerro reverdecido. C. Interior de bosque, vegetación. ............................................................................................................ 16 Figura 8. Ubicación de las tres estaciones de muestreo, correspondientes a remanentes de bosque tropical seco (BsT), en el municipio de Chimichagua, departamento del Cesar. Tomado de: Delgado-G (2012). ..................................... 17 Figura 9. Metodologías utilizadas en campo. A. Redes de niebla. B. Método de gelatina coloreada, para recolección de cargas de polen de los colibríes. ............... 21 Figura 10. Marcación de individuos vegetales, para los registros de producción floral. Ay B. Laminas de aluminio marcadas por sitio y numero de individuo. .... 22 Figura 11. Metodología para la extracción de néctar. A y B. Inflorescencias de Pogonopus speciosus embolsadas en tela de tul para evitar visita por parte de los colibríes. ............................................................................................................... 24 Figura 12. Especies registradas en las tres localidades de muestreo. A. Lepidopyga goudoti, B. Phaethornis anthophilus. .................................................................... 27 Figura 13. Abundancias totales de las observaciones y de las capturas para cada especie de colibríes registrados en la zona de estudio............................................ 29 Figura 14. Floración Aphelandra pulcherrima……………………………………........... 28 Figura 15. Floración Pogonopus speciosus…………………………………………… …38

Contenido XIX

Figura 16. Floración Coursetia ferruginea………………………………………………. 28 Figura 17. Floración Cochlospermun vitifolium .................................................... 38 Figura 18. Floración de Morfoespecie 2 (Bignoniaceae), DALC127……………………. 29 Figura 19. Floracion Arrabidaea cf. corallina …………………………………………...39 Figura 20. Floración Tabebuia ochracea………………………………………………....29 Figura 21. Floración Ceiba pentandra……………………………………………………39 Figura 22. Floración Capparidastrum frondosum………………………………………..30 Figura 23. Floración Morfoespecie 6, DALC149………………………………………...40 Figura 24. Floración Cecropia cf. Peltata. ............................................................ 40 Figura 25. Agentes bióticos encontrados en inflorescencias de A. pulcherrima durante la época de floración entre los meses 2 al 3. ............................................ 42 Figura 26. Nido de L. goudoti, encontrado en la estación dos (CC1) en el mes dos (diciembre). .......................................................................................................... 42 Figura 27. Relación picos y corolas de las especies L. goudoti y P. anthophilus, Valores cercanos a uno, muestran un ajuste morfológico positivo en la interacción, valores mayores o menores muestran un ajuste negativo. ..................................... 46 Figura 28. Relación corola efectiva/culmen expuesto por cada recurso vegetal que visito la especie L. goudoti. ................................................................................... 47 Figura 29. Numero de recursos visitados por Lepidopyga goudoti, con relación a la razón Ce/Cex. ...................................................................................................... 47 Figura 30. Análisis de la razón entre corola efectiva y el culmen de la especie Phaethornis anthophilus ........................................................................................ 48 Figura 31. Numero de recursos visitados por Lepidopyga goudoti, con relación a la razón Ce/Cex. ...................................................................................................... 49 Figura 32. Interacción de Lepidopyga goudoti y la proporción de granos de polen de cada especie vegetal visitada (diferentes partes del cuerpo) ............................. 51 Figura 33. Interacción de Phaethornis anthophilus y proporción de granos de polen de la especie vegetal visitada (diferentes partes del cuerpo) ................................. 53 Figura 34. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para los datos ambientales y la producción de flores en cada sitio por cada mes de muestreo. ... 69 Figura 35. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Aphelandra pulcherrima en la estación dos (CC1). .............................................................................................. 74 Figura 36. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Aphelandra pulcherrima en la estación tres (CC2). .............................................................................................. 75

XX Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia)

Figura 37. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Pogonopus speciosus en la estación tres (CC2). ........................................................................................................... 76

1. Capítulo uno: Generalidades, objeto del

estudio, área de estudio.

1.1. Introducción Las aves juegan un rol importante en la reproducción de las especies de plantas, actuando como dispersores de semillas o polinizadores (Buzato et al. 2000), procesos importantes para garantizar el mantenimiento de los ecosistemas (Allen-Wardell et al., 1998, Chacoff y Morales 2007). Los colibríes (familia Trochilidae) son las aves nectarívoras más especializadas (Stiles 2004), altamente dependientes del néctar para la obtención de energía (Wolf, et al. 1976) y son importantes polinizadores de numerosas especies de plantas (Vasconcelos y Lombardi 2001) transfiriendo el polen de una flor a otra (Martínez del Río 1990). La organización ecológica de las comunidades de colibríes, se da en torno a un gradiente de eficiencia para explotar el mayor espectro de recursos florales, lo cual define el estado de las especies en la comunidad, así como puede definir rasgos importantes en las poblaciones que la componen (Wolf et al. 1976). Cuando la vegetación natural es fragmentada en pequeños parches, pueden afectarse numerosos procesos ecológicos que involucran tanto a las plantas como a los animales. Especies particulares que habitan los fragmentos que quedan, pueden prosperar, disminuir o desaparecer completamente, como consecuencia de los cambios directos en la estructura física del hábitat (Lovejoy et al., 1986). El grado en el cual la fragmentación afecta la polinización y los sucesos reproductivos puede variar entre las especies de plantas y sus polinizadores, además, los efectos relacionados con este proceso son diferentes según los animales que visitan a las flores (Lovejoy et al. 1986, Kwak 1987, Powell y Powell 1987, Sowig 1989). Las plantas se ven afectadas ampliamente en su grado de polifilia o inter-cambiabilidad de polinizadores efectivos (Faegri y Van der Pijl 1979, Feinsinger 1983, Aizen y Feinsinger 1994), por lo cual, la transferencia de polen puede ser suceptible a las dinámicas poblacionales y al comportamiento de las especies animales (Aizen y Feinsinger 1994) que se ven afectados por el proceso de la fragmentación.

2 Efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque seco tropical en el municipio de Chimichagua

(Cesar, Colombia) La interacción colibrí-flor es un mutualismo que implica adaptaciones o co-adaptaciones orientadas desde el punto de vista de la planta a tener el vector de polen óptimo y desde el punto de vista del ave a tener una fuente optima de néctar (Stiles 2000). Las características del néctar, los patrones de disponibilidad y de secreción, la producción floral y las aves visitantes de flores son importantes, para entender el comportamiento de forrajeo de las aves sobre las flores, y también para entender las consecuencias sobre el transporte de polen (Mendoça y Dos Anjos 2006a). Considerar la escala espacial de los efectos de la fragmentación es fundamental para la comprensión de la respuesta de las interacciones planta-animal (Kattan y Murcia 2002, García y Chacoff 2006), aparentemente el proceso es fuertemente dependiente y estudios recientes sugieren escalas particulares de efectos de fragmentación para diferentes grupos tanto animales como vegetales, por la correlación de la disponibilidad de hábitat en diferente extensión espacial y la abundancia de polinizadores (Steffan-Dewenter et al. 2001; Steffan-Dewenter 2004). Por lo cual, la presencia de fragmentación en grandes escalas, afectan la movilidad, el transporte y la dinámica de forrajeo en un sistema natural, además exponiéndolo a muchos cambios tanto bióticos como abióticos (Saunders et al. 1991; Tscharntke y Brandl 2004; Holland et al. 2005, García y Chacoff 2006). El proceso de la polinización es fundamental para la fecundación de las flores y de este modo para la producción de frutos, los que serán ingeridos por diferentes grupos animales. La fragmentación del hábitat no solo afecta el flujo y el transporte de polen en el interior del ecosistema, también hay una alteración en el flujo de energía, la dinámica del ecosistema y la estructura del paisaje (Margalef 1968, Wiens et al. 1985, Correll 1991, Gosz 1991, Ryszkowski 1992). Esta investigación se enmarca dentro del proyecto “Valoración de la biodiversidad del Caribe colombiano: Síntesis del conocimiento y servicios ambientales (captura de CO2)” del grupo de investigación biodiversidad y conservación de la Universidad Nacional de Colombia. El objetivo principal fue evaluar el efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en tres remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia).

Capítulo 1 3

1.2. Planteamiento del problema La fragmentación de un bloque de hábitat natural como resultado de las actividades antrópicas afecta de manera significativa la integridad de los ecosistemas naturales. Esta intervención no solamente reduce el área cubierta por los bosques, sino también la dinámica de los organismos que allí viven, haciéndolos más vulnerables a la extinción a través de la estocasticidad demográfica, genética y/o ambiental (Ahumada 2001). La pérdida de hábitat natural afecta la reproducción cruzada y aumenta la auto-reproducción en las plantas de los hábitats remanentes (Aizen y Feinsinger, 1994; Young et al., 1996; Lennartsson, 2002), además, puede alterar la abundancia y diversidad de especies de aves que se alimentan de recursos vegetales especializados, como el néctar (Willson et al. 1994; Armesto et al. 1996). La fragmentación amenaza las interacciones planta-polinizador, ya que afectan la diversidad y la riqueza de organismos polinizadores y a su vez uno de los procesos en la reproducción de plantas con flores y el mantenimiento de la diversidad biológica (Chacoff y Morales, 2007). Si continúan degradándose los ecosistemas, las interacciones mutualistas entre plantas y sus dispersores pueden ser gravemente afectados, produciendo un aislamiento fuerte en las plantas, que puede causar una disminución en la polinización (Borgella et al. 2001; Duncan et al. 2004). En la actualidad el Bosque Tropical seco se constituye en uno de los ecosistemas más amenazados en el Neotrópico (Janzen 1983). Ha sido punto de desarrollo de poblaciones humanas y objeto de una intensa transformación (Janzen 1983, Ceballos 1995), lo que ha ocasionado la perdida, modificación y la fragmentación del medio, afectando la calidad del hábitat para la fauna y la flora típica de esos ecosistemas (Carvajal-C, et al.2007, Arellano, 2012).

1.3. Formulación del problema ¿La fragmentación de un bloque de hábitat natural extenso, afecta la interacción entre las plantas ornitófilas y la comunidad de colibríes en cuanto a la composición de las comunidades, el uso, la disponibilidad y la calidad del recurso néctar de tres remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia)?


(Cesar, Colombia)

1.4. Justificación Las aves son los vertebrados más importantes en la reproducción de las plantas, actuando como dispersores tanto del polen de las flores que visitan, como de los frutos que consumen, para este caso, los colibríes se caracterizan por su alta eficiencia en la dispersión de polen, facilitando el flujo genético entre individuos de poblaciones vegetales. Existen relaciones muy estrechas entre estos, ya que las dos partes de esta comunidad deben estar co-adaptadas tanto en sus patrones temporales como en sus morfologías (Snow y Snow 1972; Stiles 1979, Amaya-M., 2001). Las comunidades de colibríes son un interesante modelo para estudiar la manera como la fragmentación del área de distribución natural de un ecosistema, afecta su ecología funcional y eventos como la reproducción de animales y de plantas. En particular, la composición de especies en la comunidad y la fenología reproductiva de las diferentes especies de plantas parece estar influenciada permanentemente por la abundancia y la diversidad de colibríes (Ahumada 2001). Un aspecto importante en el estudio ecológico de un ecosistema, es la comprensión de sus mecanismos de polinización y de biología floral (Amaya-M 1991). Estudios sobre interacciones entre plantas ornitófilas y sus polinizadores han ayudado a esclarecer patrones ecológicos y evolutivos (Buzato 1995; Salinas et al. 2007). La polinización tiene importancia en la supervivencia y diversificación de las especies vegetales e indirectamente de los animales, por lo cual se hacen útiles los estudios tendientes a obtener información sobre este tema (Amaya-M 1991). En Colombia, los trabajos que han abordado el estudio de la interacción planta-colibrí a nivel de la comunidad animal desde una perspectiva palinológica son pocos (Amaya-M et al. 2001). Amaya-M et al. (2001), Gutiérrez y Rojas (2001), Rosero y Sazima (2004), Rodríguez-F y Stiles (2005), Gutierrez A., (2008) y León-C y Toloza-M., (2009), han estudiado esta interacción teniendo en cuenta este método indirecto, lo cual resulta ser importante para entender cómo está organizada estructuralmente la comunidad de colibríes. Irwin (2003), señala que la dispersión del polen tiene muchas consecuencias importantes en las poblaciones naturales de plantas, como es el caso del desplazamiento del polen dentro y entre plantas el cual puede influenciar niveles de reproducción, desarrollo de las plantas, magnitud y la escala de la diferenciación genética espacial.

Capítulo 1 5

El departamento de Cesar está ubicado en la costa Caribe de Colombia y es privilegiado por presentar una gran diversidad de ambientes, distribuidos en todo el departamento, entre los cuales el bosque tropical seco es de gran importancia al ser el tipo de vegetación más ampliamente distribuida en la región (Rangel-Ch et al., 1997). Con la elaboración de este trabajo se propone analizar la manera en que la fragmentación del hábitat de bosque tropical seco en tres fragmentos en el municipio de Chimichagua, afecta la interacción colibrí-flor tomando en cuenta los cambios en composición de la comunidad de Troquílidos, estructura de la comunidad vegetal de plantas ornitófilas y el transporte de polen por parte de los colibríes.

1.5. Objetivo General Evaluar el efecto de la fragmentación sobre la interacción colibrí-flor en el bosque tropical seco del municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia).

1.6. Antecedentes La formación de Bosque Tropical seco, es uno de los ecosistemas más amenazados en el Neotrópico, debido a la fertilidad de sus suelos, que han sido punto de desarrollo de poblaciones humanas y el objeto de una intensa transformación (Janzen 1983, Ceballos 1995), en cuanto al estado de conocimiento de esta formación vegetal, se encuentran trabajos enfocados a inventarios de flora y de fauna, algunos estudios ecológicos pero en una proporción mucho menor. El Instituto Alexander von Humboldt (1998), relaciona 73 trabajos publicados a nivel nacional, de los cuales para la región del Caribe hay 50 publicaciones e información cartográfica referente de coberturas vegetales. También para esta región de Colombia se destacan los aportes posteriores a los publicados por IAvH (1998). Inicialmente, los publicados por Rangel-Ch., et al. (1997), donde se presenta a la región de la costa atlántica (Caribe) con 6 registros de bosque tropical seco, en este trabajo los autores recopilaron información con la cual determinaron según criterios ecológicos, fitosociologicos o fisionómicos los tipos de vegetación presentes en Colombia y posteriormente su distribución por regiones naturales. Rangel-Ch. (2010), en el libro Diversidad Biótica IX, presenta diversos estudios de los aspectos abióticos y los bióticos de las ciénagas de Córdoba y sus alrededores, donde también se realizaron estudios en el bosque tropical seco,


(Cesar, Colombia) además, de los publicados recientemente en el libro Diversidad Biótica XII (2012), en el cual se incluyen trabajos realizados en formaciones de bosque tropical seco en los alrededores del complejo cenagoso de la Zapatoza y específicamente aquellos realizados por Delgado-G (2012) y Ardila-D (2012) en el municipio de Chimichagua, donde se evaluó la influencia del paisaje sobre la diversidad de escarabajos coprófagos y se realizó el inventario de avifauna respectivamente. Los colibríes (Aves: Trochilidae), son un grupo importante para realizar estudios en hábitat intervenidos, ya que son especialmente comunes en los ecosistemas donde viven, son de fácil observación y de capturar sin sacrificarlas. Estas aves se alimentan fundamentalmente del néctar de flores de distintas familias de plantas y por ende, la abundancia de flores y su distribución espacial son posibles de estimar en campo, facilitando medir los efectos de fragmentación sobre la abundancia de alimento y sobre la abundancia de diferentes especies de colibríes (Ahumada 2001). Para el bosque tropical seco (BsT), Arizmendi y Ornelas (1990), evaluaron la composición de la comunidad de colibríes y sus recursos florales en un bosque tropical seco en Mexico con elevaciones entre los 30 a los 500 m., este estudio lo llevaron a cabo entre junio de 1985 y julio de 1986, siendo para la época el primer estudio realizado en formación de BsT en ese país. En Colombia los estudios que se han realizado en cuanto a interacción colibrí-flor, en formaciones de bosque tropical seco (BsT) son muy pocos. Archila-D y Peñuela (2010), evaluaron aspectos comportamentales de Amazilia castaneiventris en la Reserva Natural Aves Cucarachero del Chicamocha, describiendo 21 tipos de polen diferentes, siendo las familias Bromeliaceae y Apocynaceae las más visitadas por este colibrí. Sin embargo, trabajos que abarquen un estudio a nivel de comunidad tanto de las plantas como de los colibríes en formaciones de BsT y sus interacciones, son aún desconocidos, posiblemente por la falta de su divulgación y son poco conocidos los estudios que incluyan el efecto de la fragmentación del BsT sobre la interacción colibrí-flor específicamente. Los estudios que se han realizado para evaluar la interacción planta – colibrí comparando al mismo tiempo formaciones vegetales con diferentes altitudes son pocos. Amaya – M et al. (2001), identificaron las plantas cuyo polen era transportado por los colibríes evaluando las características del grano de polen en

Capítulo 1 7

relación con el síndrome de ornitofilia, sugiriendo que la estructura reticulada de los granos está estrechamente relacionada con la polinización por colibríes. Rosero y Sazima (2004), estudiaron las interacciones planta-colibrí en tres comunidades vegetales diferentes en estructura y composición florística, encontraron diferencias en las flores utilizadas por los Phaethorninae y los Trochilinae en cuanto a longitud efectiva de la corola y el valor energético del néctar. León-C y Toloza-M (2009), evaluaron la interacción colibrí-flor de la comunidad de colibríes y la comunidad de plantas en ecosistemas de bosque alto andino y zonas paramizadas, donde reportaron la organización y composición de la comunidad de plantas y de colibríes, evaluando el uso, la importancia de los recursos. De manera similar se encuentran los trabajos de Gutiérrez-Z y Rojas-N (2001) y Gutiérrez-Z (2008), que trabajaron en sistemas similares a los de León-C y Toloza-M. Existen diversos trabajos que evalúan el efecto que causa la fragmentación del hábitat natural en diversos grupos como mariposas, coleópteros, hormigas, mamíferos, anfibios, aves y reptiles (Urbina-C. y Londoño-M., 2003; Urbina-C. et al., 2006); Para la región del Caribe, Urbina-C., 2006, Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona (2008), realizaron un trabajo de los efectos de la pérdida del bosque tropical seco en reptiles, teniendo en cuenta medidas de diversidad de las comunidades en diferentes unidades de paisaje en el departamento de Córdoba. Para el municipio de Chimichagua, Delgado-G (2012), evaluó la variación espacial, la temporal y la influencia de la estructura del hábitat sobre el ensamblaje de escarabajos coprófagos en remanentes de bosque tropical seco.

1.7. Fragmentación y Polinización La fragmentación del hábitat original, afecta procesos vitales de mantenimiento en los ecosistemas. Procesos como la polinización son fuertemente interrumpidos y en algunas ocasiones removidos por la fragmentación, además, compromete la persistencia a largo plazo de especies en parches pequeños y aislados, se incrementa la mortalidad de los individuos que se mueven entre los fragmentos, las tasas de recolonización disminuyen drásticamente y los tamaños de poblaciones locales disminuye aumentando el riesgo de extinción (Fahrig, 2003; Lindenmayer y Fisher, 2006 y Gonzalez-V. y Abelardo, 2009). Gonzalez-V. y Abelardo (2009),


(Cesar, Colombia) evaluaron el ensamblaje de polinizadores, la limitación del polen y la producción de semillas de Myrtus communis y lo contrastaron con la CANTIDAD de hábitat y tamaño poblacional, a pesar de ser un estudio muy especifico, muestran que los parches de gran tamaños son capaces de soportar una diversidad grande de polinizadores, mientras los de tamaño muy reducido tienden a tener tasas más altas de visitas por insectos. Autores como Buchman y Nabhan (1996), Allen-Wardell et al. (1998), Kearns et al. (1998), Steffan-Dewenter y Tscharntke (2002) y Biesmeijer et al. (2006), presentan en sus trabajos una proyección poco alentadora acerca de los procesos de polinización, que por la pérdida de hábitat y la fragmentación de los ecosistemas, que aumenta aceleradamente, llegaremos a lo que denominan una “Crisis de la polinización”, donde la disminución de las poblaciones naturales tanto de plantas como de polinizadores, afectará el mantenimiento de ecosistemas. La PROGRESIVIDAD de los efectos de borde y la colonización por especies invasoras afectara la distribución y supervivencia de especies nativas.

1.8. Factores que influyen en la interacción planta – polinizador

Las interacciones entre plantas y animales polinizadores están influenciadas por factores bióticos, estructura floral, tiempo de antesis, presencia de otras especies animales, entre otros y por factores abióticos, la temperatura, humedad relativa del ambiente, radiación solar, viento (Loayza y Rios, 1999; Dafni et al., 2005). El principal grupo de aves nectarívoras del Neotrópico corresponde a los colibríes (familia Trochilidae) (Campbell y Lack 1985; Mendoça y Dos Anjos 2006), que habitan en regiones geográficas restringidas exhibiendo patrones morfológicos que difieren significativamente entre especies (Brown y Bowers 1985). Presentan adaptaciones únicas que les permiten aprovechar el recurso néctar ofrecido por numerosas especies de plantas (Brown y Bowers 1985; Hilty y Brown 1986, McDade y Weeks 2004) tanto de zonas tropicales como templadas (Campbell y Lack, 1985 y Herrera et al. 2004), aunque también necesitan del consumo diario de pequeños artrópodos para su nutrición (Stiles, 1979). Este tipo de forrajeo requiere de una estructura corporal especializada, con adaptaciones particulares a nivel morfológico, fisiológico y de comportamiento (Brown y Bowers 1985).

Capítulo 1 9

La familia Trochilidae incluye más de 300 especies distribuidas principalmente en la región neotropical (Stiles 1981; Buzato 1995). Comparten un conjunto de características entre las que se incluyen longitud del cuerpo, pico y patas delgados, y alas adaptadas para volar rápidamente (Brown y Bowers 1985; Hilty y Brown 1986) en dirección hacia adelante y hacia atrás (Hilty y Brown 1986). Históricamente se han diferenciado dos grandes grupos o subfamilias entre los colibríes: Ermitaños (Phaethorninae) y colibríes típicos o Troquilinos (Trochilinae). Linhart y Feinsinger (1980), propusieron los términos generalistas y especialistas para las plantas que son visitadas por animales, de acuerdo con la variedad de los polinizadores que las visitan. Las flores generalistas con frecuencia aparecen agrupadas atrayendo a colibríes de pico corto, mientras que las especialistas tienden a estar dispersas siendo visitadas principalmente por colibríes de pico largo y a menudo con forma curva (Heinrich y Raven 1972; Bolten y Feinsinger, 1978; Brand 1994). Hegland et al. (2009), plantearon determinar los factores y los efectos del cambio climático sobre la interacción planta-polinizador. Concluyen que la fenología, la distribución geográfica y la abundancia local y la actividad tanto de plantas y de polinizadores parece ser fuertemente afectada por el cambio climático, principalmente por los cambios en la temperatura. Se genera el desplazamiento de especies, la colonización de muchas otras invasoras e inclusive la extinción de especies

1.9. Plantas ornitófilas La reproducción en las plantas está determinada no solo por las características inherentes de sus sistemas reproductivos, sino también por sus interacciones extrínsecas con vectores de polen que actúan como dispersores del mismo. Estas interacciones pueden ser particularmente complejas entre las especies animales polinizadoras debido a que el comportamiento del polinizador puede estar influenciado por la morfología floral, la densidad vegetal y arreglo floral (Dafni et al. 2005). Las especies de plantas que presentan el síndrome floral de ornitofilia están adaptadas a la polinización por aves. Este síndrome incluye varias características


(Cesar, Colombia) que hacen de las flores ornitófilas, atractivas para las aves nectarívoras: floración diurna, principalmente colores vivos y contrastantes (colores rojos, morados, violetas, fucsia etc.), flores con corolas tubulares, ovario protegido, tubo floral profundo, gran separación del reservorio de néctar de los estigmas receptivos y las anteras poliníferas (Delgado 1999; Vasconcelos y Lombardi 2001), ausencia de olor y refuerzos que protegen la corola de picos fuertes (Salinas et al. 2007). Sin embargo, Stiles (1976), propone que lo importante en la selección de las plantas a usar por los colibríes es la cantidad y calidad de néctar y la eficiencia de extracción del mismo; el color es sólo una guía que el colibrí aprende a usar o ignorar según la recompensa que le de la flor. Diferentes estudios sobre colibríes a nivel local, han encontrado que los patrones morfológicos de las especies están determinados tanto por el número y clase de recursos florales, como por las interacciones competitivas entre los colibríes (Rodríguez-F., 2004). Las flores polinizadas por colibríes presentan diversos tipos y mecanismos florales, con predominio de ciertas características de forma y color de las flores, orientación del vástago, calidad y cantidad de néctar y fenología (Amaya-M et al. 2001). Además, poseen altas tasas de producción de néctar de concentraciones bajas a medias, que las hacen un recurso energéticamente rentable para estas aves con elevados requerimientos energéticos (Baker 1975; Pyke y Waser 1981; Navarro 1999; Gutiérrez y Rojas 2001).

1.10. Área de estudio El estudio se llevó a cabo en el municipio de Chimichagua, ubicado en el departamento del Cesar (Colombia) (Figura 1). El régimen de lluvias de la zona es bimodal tetra-estacional (Figura 2), la precipitación media anual oscila entre 1000-2600 mm, los periodos de lluvias comprenden los meses de abril a junio y agosto a noviembre, con un máximo en el mes de octubre (160-300 mm) y un promedio de temperatura de 28 °C y evapotranspiración potencial de 162.3 mm; mientras que los periodos secos se presentan entre diciembre a marzo y julio a principios de agosto con un mínimo en el mes de enero (9-21 mm) y un promedio de temperatura de 26 °C y evapotranspiración potencial de 135.7 mm (Rangel-Ch. et al. 1997, Rangel-Ch. et al. 2000).

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Figura 1. Mapa de ubicación de Chimichagua, en el departamento del Cesar. Tomado de: Henry Arellano-P (2007).

Figura 2. Media anual de la precipitación del municipio de Chimichagua entre los años 1991 a 2010. Fuente: IDEAM 2011.

El área de acuerdo con Rangel-Ch. et al. (1997), hace parte de la formación de Bosque Tropical Seco (BsT), se caracteriza por tener terrenos con pendientes en


(Cesar, Colombia) general suaves (2-5 % algunos sitios 30% a 80%); con la cobertura vegetal actualmente dominada por una matriz de pastizales con algunos fragmentos de bosque tropical seco muy aislados, bosques de ribera en un estado de conservación intermedio, rastrojo y bajo, palmares formados por la fuerte entresaca de madera a la cual fueron sometidos los bosques relictuales y potreros con algunos árboles dispersos integrando cercas vivas y sombrío para el ganado (Rangel-Ch. et al. 2008). Entre las presiones más fuertes sobre los remanentes de vegetación y la fauna asociada a la misma, se encuentra la ganadería intensiva, la roza y quema frecuente para cultivo y finalmente la tala del bosque y entresaca de madera para venta y uso doméstico. Fisiografía: fragmentos intervenidos de bosque tropical seco, con suelo desnudo de color oscuro, consistencia franco-arcillosa y con más de diez centímetros de profundidad. Terreno ondulado, pendientes menores a 30%. El microclima del hábitat en general fue seco y parte de la vegetación en la estación seca pierde casi todas las hojas y en época de lluvias reverdece. Hábitat expuesto a fuerte proceso de roza, entresaca y tumba en los alrededores para introducción de cultivos de maíz (Zea mays), yuca (Manihot esculenta), palma de aceite (Elaeis guinnensis), entre otros, además de la ganadería extensiva. Vegetación: Bosques de cinco estratos, donde predominó el arbóreo inferior con alturas entre 11-21 m y cobertura promedio del 90%, las especies dominantes son Samanea saman (campano) y Hyrnenaea caurbaril (algarrobo); sigue el estrato subarbóreo tuvo una altura entre 9-11m y cobertura promedio del 80%, predominaron palmres de A. buyracea (palma de vino), Sabal mauritiiformis (palma amarga) y Acrocomia aculeata (palma corozo); el estrato arbustivo tuvo una altura entre 5-7m y cobertura promedio del 65%, está representado por individuos jóvenes de A. buyracea (palma de vino), bejucos leñosos (Bignoniaceae, Leguminosae y Bauhinia glabra y fragmentos de tallos viejos; y finalmente los estratos herbáceo y rasante tuvo elementos dispersos y cobertura promedio del 50% ambos, dominados por Guapira spp. (Uvita o cotorrero). La capa de hojarasca fue abundante y cubrió entre el 60-80% del suelo.

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1.11. Fase de campo En el área de estudio se seleccionaron tres estaciones de muestreo, que correspondían a tres sitios con diferente grado de conservación, de tamaño y de distancia (Figura 8). Estación 1): municipio de Chimichagua, vereda la Democracia, finca propiedad del señor Reyes Saul 9°21’33,9” N y 73°48’40,3” W, altitud 70 m. Tiene un área de 897 ha. Suelo de textura Arenosa, de estructura migajosa fina y con fragmentos de grava redondeados, estos suelos tienen muy buena permeabilidad (Figuras 3 y 4). La pendiente varía entre plano (<10%) a ligeramente inclinado (11-30%). La vegetación se clasifica en la asociación de Cochlospermum vitifolium (algodoncillo) y Astrocaryeum malybo, que cuenta entre sus especies asociadas a Mabea

montaña, Cordia collococca, Cordia sp, Clavija cauliflora, Hymenaeacourbaril, Spondias purpurea, Spondiasmombin, Cecropiapeltata, Myroxylon balsamum,

Nectandra turbacensis, entre otros. La capa de hojarasca varía entre el 50% y 90% en promedio. Se presenta entrada de ganado constante, tala y quema en sectores con cultivos de palma aledaños. Figura 3. Estación 1, Bosque tropical seco (BsT) en época de lluvia, en la vereda la Democracia, finca propiedad del señor Reyes Saúl. A. Vegetación arbustiva. B. Vegetación herbácea, arbustiva con presencia de palmares.

A B


(Cesar, Colombia) Figura 4. Estación 1, Bosque tropical seco (BsT) en época seca, vereda la Democracia, finca propiedad del señor Reyes Saúl. A. Vegetación arborescente. B. Palmares.

Estación 2): municipio de Chimichagua, vereda Torrecilla, Cerro Chimichagua 9°17’30,0” N y 73°46’14,5” W entre 60-210 m de altitud. Con un área de 34.15ha (Figuras 5 y 6). Suelo de textura limo arcillosa no tixotrópico, muy orgánico, con estructura en bloques regulares de 1 a 2cm, horizonte A con presencia de tallos y raíces del 5%, suelos muy orgánicos y con bastantes rocas. Pendientes fuerte entre el 30 y 80%. Bosques dominados por Spondia smombin asociados con especies de Chrysophyllum lucentifolium, Zapoteca formosa, Acalypha macrostachya, Hiraea

ternifolia, Pseudobombax septenatum, Tabebuia serratifolia, Centrosema

vexillatum, Pithecello biumroseum, entre otros. La capa de hojarasca varía entre el 25 a 75% en época de lluvia y alcanza el 100 en época seca. El bosque se encuentra en recuperación sin intervención antrópica fuerte debido a las rocas, a la pendiente y que según los pobladores de la zona está prohibida la tala y uso por ser propiedad del estado, aunque en los alrededores se encuentra presencia de ganado.

A B

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Figura 5. Estación 2, vereda la Calera, Cerro Chimichagua en época de lluvia. A. Bosque nublado mes de diciembre. B. Bosque reverdecido. C. Vegetación herbácea, arbustiva, arbórea.

Figura 6. Estación 2, vereda la Calera, Cerro Chimichagua en época seca. A. Bosque tropical seco caducifolio. B. Formación de hojarasca y apertura de claros en el bosque.

Estación 3): municipio de Chimichagua, vía corralito, cerrito 9°17´34,1´´ N y 73°46´16,2´´ W. entre los 30 y 70m de altitud y un área de 2.34ha (Figura 7). Suelo limo arenoso arcilloso, con fracción gravosa, suelo pobre con porcentaje de raíces muy bajo y bastantes fragmentos de roca. Pendiente varía entre plano (<10%) hasta bastante inclinado (30-80%). Bosque con poco dosel y árboles no muy altos. Bosques de Astronium graveolenscon Chrysophyllum lucentifolium, Spondium mombin, Casearia aff. praecox, Acacia huilana, Psychotria microdony, Capparis frondosa. La capa de hojarasca es leve, varía entre el 0-40% en época de lluvia y hasta el 100% en época seca. Se presenta ingreso de ganado y tala constante.

A B C

A B


(Cesar, Colombia) Figura 7. Estación 3. Vía corralito, levantamiento del Cerro Chimichagua en época de lluvia. A. Vegetación arbórea. B. Cerro reverdecido. C. Interior de bosque, vegetación.

A B C

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Figura 8. Ubicación de las tres estaciones de muestreo, correspondientes a remanentes de bosque tropical seco (BsT), en el municipio de Chimichagua, departamento del Cesar. Tomado de: Delgado-G (2012).

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2. Capítulo dos: Interacción colibrí-flor, en tres remanentes de Bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua

2.1. Introducción. Las aves juegan un rol importante en la reproducción de especies de plantas en los biomas tropicales, ya que actúan como dispersores de semillas o polinizadores (Buzato et al., 2000), procesos importantes para garantizar el mantenimiento de los ecosistemas (Allen-Wardell et al. 1998, Chacoff y Morales 2007). El principal grupo de aves nectarívoras del Neotrópico corresponde a los colibríes (Familia Trochilidae) (Campbell y Lack 1985; Mendoça y Dos Anjos 2006). Representan un grupo numérica y ecológicamente dominante en las interacciones entre aves y flores en la región Neotropical (Stiles, 1981) donde habitan en regiones geográficas muy particulares y exhiben patrones morfológicos que difieren significativamente entre especies (Brown y Bowers 1985). Presentan adaptaciones únicas que les permiten aprovechar el recurso néctar ofrecido por numerosas especies de plantas (Brown y Bowers 1985; Hilty y Brown 1986, McDade y Weeks 2004) y desempeñan un papel importante en la polinización de numerosas especies de angiospermas (Mendoca y Anjos, 2003). La interacción planta-colibrí es un mutualismo que implica adaptaciones o co-adaptaciones orientadas desde el punto de vista de la planta a tener el vector de polen óptimo y desde el punto de vista del ave a tener una fuente de néctar óptima (Stiles 2000). Las características del néctar, los patrones de disponibilidad y de secreción, la producción floral y las aves visitantes de flores son importantes, en el orden de entender el comportamiento de forrajeo de las aves sobre las flores, y también para entender las consecuencias sobre el transporte de polen (Mendoça y Dos Anjos 2006a). Según Loayza y Rios (1999), Dafni et al. (2005), las interacciones entre plantas y animales polinizadores están influenciadas tanto por factores bióticos (estructura floral, tiempo de antesis, presencia de otras especies animales, entre otros) como abióticos (temperatura, humedad relativa del ambiente, radiación solar, viento).

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2.2. Preguntas de investigación.

• ¿Cuál es la composición de especies de la comunidad de Colibríes que visitan a las plantas en los remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua?

2.3. Hipótesis.

• Es de esperar que en razón a la fragmentación y al estado de transformación de los remanentes de bosque, los transportadores de polen presenten valores bajos en diversidad y en abundancia en cada uno de los remanentes seleccionados.

2.4. Objetivos.

• Caracterizar la composición de la comunidad de colibríes y de las plantas que visitan en tres remanentes de bosque tropical seco, con diferente grado de conservación en el municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia).

• Determinar los recursos florales más utilizados por la comunidad de

Troquílidos en los tres fragmentos de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia).

2.5. Metodología

2.5.1. Fase de campo. Se realizaron cinco salidas de campo no consecutivas, en los meses de septiembre (Mes_1) y diciembre (Mes_2) de 2010, enero-febrero (Mes_3), febrero-marzo (Mes_4) y en mayo (Mes_5) de 2011, cada una con duración de quince días, en las cuales se realizaron capturas de colibríes, recolección de cargas de polen, jornadas de observación, recolección de datos ambientales, datos de néctar y de material vegetal.

2.5.1.1. Captura de colibríes.


(Cesar, Colombia) En cada una de las estaciones de muestreo, se capturaron colibríes durante un día, empleando diez (10) redes de niebla con un ojo de malla de 32 mm (16x16 mm) (Figura 9-A). De cada colibrí capturado, antes de tomar las medidas morfométricas, se recolectaron las cargas de polen de cuatro partes del cuerpo: Cabeza, maxila, garganta y mandíbula (León-C y Toloza-M, 2009) utilizando gelatina coloreada (Figura 9-B), de acuerdo con la técnica descrita por Amaya-M (1991). Cada individuo fue determinado y en un formato de campo se registraron datos de sexo, peso y medidas morfométricas (Longitud total, del ala, la cola, culmen total y el expuesto, ancho y alto del pico). Cada individuo se marcó, utilizando un marcador sharpie indeleble y posteriormente fue liberado

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Figura 9. Metodologías utilizadas en campo. A. Redes de niebla. B. Método de gelatina coloreada, para recolección de cargas de polen de los colibríes.

2.5.1.2. Observación.

En cada estación, se realizaron observaciones focales directas (Stiles, 1992; Buzato, 1995; Gutiérrez, 2005) durante un día entre las 0600-1100 a las 1500-1700 horas, a flores de plantas de diferentes especies (Rodríguez-F y Stiles, 2005) visitadas por colibríes o con características del síndrome de ornitofilia, haciendo uso de binoculares de 10x50 mm (Bushnell). De cada visita se registro en un formato de campo la hora, especie de colibrí y la especie de la planta visitada, el numero de flores visitadas, el tiempo en segundos invertido, el comportamiento de forrajeo (en vuelo suspendido o perchando), y otros aspectos como presencia de nidos o territorialidad de individuos.

2.5.1.3. Plantas ornitófilas.

En cada localidad de muestreo se colocaron dos transectos lineales de 200 m de largo por 5 m de ancho (0,1 ha)(Chapman et al. 1994), donde se marcó con una placa metálica (Figura 10-A y B), las plantas que presentaban floración o el síndrome de ornitófila. Cada once días, se contaron el número de flores de cada individuo marcado (Stiles 1979, Durán y Katann 2005). En el caso de las plantas que presentaron floración superior a 200 flores, se modificó el método descrito por

A B


(Cesar, Colombia) Parada-Q. et al. (2012), se contó el número de flores de cinco ramas, se realizó un promedio y se extrapoló por el total de ramas presentes en el individuo, haciendo así una aproximación al número total de flores. Se recolectaron muestras de las plantas en floración o visitadas por los colibríes, además, de cada especie, se recolectaron placas de polen de referencia, empleando gelatina coloreada para la determinación de los granos de polen transportados por los colibríes. De cada planta, se registraron datos de la longitud total y la efectiva de la corola (Gutiérrez 2005) de por lo menos diez flores, el color de la corola, forma (recta o curva), inflorescencia y hábito de la planta (arbóreo, arbustivo, herbáceo o trepador), número y longitud de los estambres, longitud del pistilo y posición del ovario (Modificado de Buzato 1995; Ramírez-Burbano et al. 2007). Figura 10. Marcación de individuos vegetales, para los registros de producción floral. Ay B. Laminas de aluminio marcadas por sitio y numero de individuo.

2.5.1.4. Producción de néctar.

Durante un día, se midió el volumen y la concentración de néctar, embolsando flores con tela de tul (Ortiz et al. 1996; Gutiérrez 2005; Rodríguez - Flores y Stiles 2005; Ramírez – Burbano et al. 2007) (Figura 11-A y B), el día anterior al de medición. Los registros se realizaron cada dos horas, entre las 0600 a las 1800 horas aproximadamente. Para la recolección de néctar se utilizaron capilares de 15 µl, tomando en cuenta el tamaño de las corolas, para las flores de corola larga, se tomaron datos por cada flor y para las flores de corola pequeña, se tomó un solo registro de un acumulado de varias flores. En un formato de campo se registró la

A B

Capítulo 1 23

concentración de azúcar (en Brix) medida con un refractómetro manual (Ayala 1986; Ortiz et al. 1996; Fraga et al. 1997; Rodríguez - Flores 2004; Ramírez – Burbano et al. 2007; Rojas – Nossa 2007), el volumen de néctar extraído y los registros de temperatura, humedad relativa (Kestrel 4500 NV) y de luz ultra violeta A y B (Radiometro General tools, UV513AV).

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Figura 11. Metodología para la extracción de néctar. A y B. Inflorescencias de Pogonopus speciosus embolsadas en tela de tul para evitar visita por parte de los colibríes.

2.5.2. Fase de laboratorio.

Las muestras de plantas recolectadas en campo se determinaron utilizando claves convencionales, por consulta en las colecciones del Herbario Nacional (COL) de la Universidad Nacional de Colombia o por consulta con especialistas. Se revisaron las láminas de referencia recolectadas en campo, siguiendo los criterios del laboratorio de palinología del Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia y se elaboró un manual de referencia, tomando en cuenta para cada palinomorfo, las características morfometricas según Fonnegra (1989) y Punt et al. (1994). De cada individuo de colibrí se revisaron las cargas de polen transportadas, utilizando un microscopio óptico de luz, identificando los palinomorfos por comparación con el manual de referencia y los palinomorfos desconocidos, se determinaron con ayuda de atlas de polen de plantas del departamento y por consulta con especialistas. A los palinomorfos, se les tomaron medidas morfométricas en plano polar y en ecuatorial según Fonnegra (1989), usando una reglilla con espacios de 0.01 mm. Se registró la unidad polínica, el número de aberturas y contorno de los granos de acuerdo a Fonnegra (1989), y Punt et al. (1994), y se calculó el tamaño de los palinomorfos teniendo en cuenta la clasificación propuesta por Erdtman (1986).

A B

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2.5.3. Análisis estadísticos.

2.5.3.1. Análisis de diversidad biológica.

Se emplearon los índices de diversidad de dominancia de Simpson (D), el índice de diversidad de Shannon (H´), el índice de diversidad de Brillouin (BH´), el índice de Evenness (J) y el índice de diversidad de Margalef (DMg), con el fin de comparar entre cada uno de los sitios, cual de estos presenta los mayores o los menores valores en diversidad biológica tanto en la comunidad de plantas como en la de colibríes.

2.5.3.2. Índice de Valor de Importancia de los Recursos (IVIR) Este índice propuesto por Amaya-M et al. (2001), se utilizó para determinar la importancia de cada uno de los recursos visitados por los colibríes dentro de la comunidad. En el caso del análisis de las cargas de polen, solo se tomaron en cuenta aquellas especies vegetales que presentaron una abundancia mayor a diez granos de polen, para las capturas se tomo en cuenta el número total de visitas. En este índice, mientras mayor sea el valor de IVIR, mayor será la importancia de este recurso para la comunidad de colibríes. Se realizaron análisis por separado para las capturas, las observaciones y uno general que incluyo tanto a las capturas como las observaciones. 2.5.3.3. Razón corola efectiva / culmen expuesto (Ce/Cex).

Se calculó el ajuste morfológico entre el pico de los colibríes y las corolas de las flores que visitan, teniendo en cuenta la totalidad de recursos visitados por este, y los recursos que utiliza más frecuentemente (Rodríguez-F 2004).

2.5.3.4. Índice de sobre-posición de Nicho Con este índice se estableció el grado de sobre-posición entre las diferentes especies de colibríes, desde especies que no comparten ningún recurso hasta las que visitan las mismas especies de plantas (Rodríguez-F 2004). Se utilizó el índice de sobre-posición de nicho de Pianka (Krebs, 1999). 2.5.3.5. Coeficiente de correlación no paramétrico de Spearman


(Cesar, Colombia) Se evaluó la relación entre la longitud del pico y el total de recursos visitados por las especies de colibríes, teniendo en cuenta tanto los registros visuales como las cargas de polen y se evaluó la relación entre la cantidad de recursos visitados respecto a la relación Corola efectiva/Culmen expuesto.

2.5.3.6. Análisis de varianza multifactorial (Multifactor ANOVA).

Se evaluó la proporción de palinomorfos que son transportados en las diferentes partes del cuerpo de los colibríes, se trata de analizar cual de los factores seleccionados (PLANTA o PARTE), con el fin de establecer si hay diferencias estadísticamente significativas en la proporción de granos de polen entre las especies vegetales o si se da entre las partes del cuerpo del colibrí.

Capítulo 1 27

2.6. RESULTADOS

2.6.1. Comunidad de colibríes

De las 17 capturas y las 218 observaciones (235 registros en total), realizadas durante los cinco meses de muestreo en los tres remanentes de bosque tropical seco (BsT), se estimó que la comunidad de colibríes esta compuesta por las especies Lepidopyga goudoti (Figura 12-A) y Phaethornis anthophilus (Figura 12-B), pertenecientes a dos sub-familias: Trochilidae y Phaethotnitidae respectivamente. En la tabla 2, se muestran los resultados tanto de las capturas como de las observaciones realizadas por cada sitio, durante los meses de muestreo. Las dos especies de colibríes, estuvieron presentes en todos los meses de muestreo. L. goudoti, presento una abundancia total de 205 individuos, los meses con mayor representatividad fueron el mes_1 (Septiembre), el mes_3 (Enero) y el mes_4 (Marzo) con valores de abundancia de 66, 44 y 37 individuos respectivamente, tal como se muestra en la figura 13. La especie P. anthophilus, presentó una abundancia de 30 individuos y en los meses tres, cinco y uno tuvo sus mayores abundancias con once, ocho y siete individuos respectivamente (Figura 2). Entre los dos métodos empleados para el registro de individuos de cada especie de colibrí, las observaciones fueron mas eficaces con una representatividad del 92.77% frente al 7,23% de las capturas. Figura 12. Especies registradas en las tres localidades de muestreo. A. Lepidopyga

goudoti, B. Phaethornis anthophilus.

La tabla 1, muestra los valores de diversidad para los tres sitios de muestreo evaluados, los índices calculan la riqueza de especies, tomando en cuenta las abundancias relativas por sitio. Para el índice de Simpson (D), el sitio con menor

A B


(Cesar, Colombia) diversidad es CR con un valor de D=0,2854, en el caso de Shannon (H), los tres sitios presentaron una diversidad baja, pero CC2 fue el que menor diversidad mostró con un valor de H´=0,3336, en comparación con el método de Shannon (H), se evaluó la diversidad con el índice de Brillouin (HB), el cual confirma que CC2, es el sitio con menor diversidad (HB=0,3087). El índice de Evennes (J), que mide la equidad entre sitios de muestreo, presento el mayor valor en CR (J´=0,7918) y por último, se empleó el índice de Margalef (DMg), el cual muestra que hay una diversidad muy baja en los tres remanentes evaluados, el sitio que menor diversidad presenta fue CC1 con un valor DMg=0,2171. Tabla 1. Valores de los índices de diversidad empleados para evaluar el estado de riqueza y de diversidad de la comunidad de colibríes en cada estación de muestreo.

Valores

Índice CC1 CC2 CR

Simpson (D) 0.2112 0.1862 0.2854

Shannon (H) 0.3669 0.3336 0.4597

Brillouin (HB) 0.3459 0.3087 0.4255

Evennes (J) 0.7216 0.698 0.7918

Margalef (DMg) 0.2171 0.2302 0.2463

Capítulo 1 29

Figura 13. Abundancias totales de las observaciones y de las capturas para cada especie de colibríes registrados en la zona de estudio.

Capítulo 1 30

Tabla 2. Composición de la comunidad de colibríes en tres remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua.

CC1 (Estación 2) CC2 (Estación 3) CR (Estación 1) TOTAL Capturas

TOTAL Observ.

TOTAL General

Capt.

Observ.

Total

Capt.

Observ.

Total

Capt

Observ

Total

Sept. Mes 1

L.

goudotii 2 30 32 0 15 15 0 19 19 2 64 66

P.

anthophilus 1 2 3 0 2 2 0 2 2 1 6 7

Diciem. Mes 2

L.

goudotii 1 20 21 1 14 15 0 X* 0 2 34 36

P.

anthophilus 0 0 0 1 1 2 0 X* 0 1 1 2

Ene-Feb. Mes 3

L.

goudotii 4 11 15 1 16 17 0 12 12 5 39 44

P.

anthophilus 0 5 5 1 2 3 0 3 3 1 10 11

Feb-Marz. Mes 4

L.

goudotii 0 11 11 1 11 12 0 14 14 1 36 37

P.

anthophilus 0 0 0 0 1 1 0 1 1 0 2 2

Mayo Mes 5

L.

goudotii 1 8 9 1 9 10 0 3 3 2 20 22

P.

anthophilus 1 3 4 0 0 0 1 3 4 2 6 8

Abun L. 8 80 88 4 65 69 0 48 48 12 193 205

Capítulo 1 31

d. Total

goudotii

Abund. Total

P.

anthophilus 2 10 12 2 6 8 1 9 10 5 25 30

Total 10 90 100 6 71 77 1 57 58 17 218 235

X*: Mes dos (Diciembre), no se realizaron muestreos en el la localidad tres (CR), debido a problemas de permanencia en la zona.


(Cesar, Colombia)

2.6.2. Comunidad de plantas

De los registros realizados en cada transecto, las visitas de los colibríes y por el análisis de cargas de polen, se obtuvo que la comunidad de plantas estas compuesta por 44 especies, pertenecientes a 19 familias (Tabla 3). De las 44 especies de plantas, once fueron registradas en los transectos, 31 por cargas de polen y trece especies en las jornadas de observación (Ver tabla 3). Las familias que presentaron mayor riqueza, fueron Bignoniaceae (3 spp.), Fabaceae (3 spp.), Malvaceae (2 spp.), Rubiaceae (2 spp.), Urticaceae (2 spp.) y Convolvulaceae (2 spp.). Tabla 3. Lista de las plantas visitadas por la comunidad de colibríes presentes en los tres remanentes de BsT, en Chimichagua-Cesar (Colombia). Los registros se realizaron empleando las tres metodologías utilizadas en el presente estudio: Transectos, Observación y revisión de cargas de polen.

Familia Especie Vegetal Transectos Observ.

Polen

Acanthaceae Aphelandra

pulcherrima X X X

Apocynaceae Tabernaemontana

amygdalifolia Jacq. X

Bignoniaceae

Tabebuia sp. X X

Arrabidaea cf. corallina X X

Tabebuia ochracea X X X

Bombacaceae Ceiba pentandra X X

Bromeliaceae Vriesia cf. heliconoides X

Capparaceae Capparidastrum

frondosum X

Cecropiaceae Cecropia cf. peltata X

Cochlospermaceae Cochlospermun

vitifolium X X X

Convolvulaceae Ipomoea trifida (Kunth) G. Don

X

Ipomoea sp. X

Fabaceae Pithecellobium roseum (Vahl) Barneby & J.W. Grimes var. roseum

X

Capítulo 1 33

Senna reticulata (Willd.) H.S. Irwin & Barneby

X

Coursetia ferruginea (Kunth) Lavin

X

Loranthaceae Psittacanthus sp. X

Malvaceae

Sterculia apetala (Jacq.) H. Karst.

X

Malvaviscus sp. X

Hibiscus sp. X

Meliaceae Trichilia hirta L. X

Passifloraceae Passiflora edulis X

Polygalaceae Securidaca sp. X

Rubiaceae

Pogonopus speciosus (Jacq.) K. Schum.

X X X

Calycophyllum

candidissimum (Vahl) DC.

X

Sapindaceae Cupania cf. rufescens X

Urticaceae Hemistylus sp. X

Coussapoa cf. asperifolia Trécul

X

Verbenaceae Lantana camara X

Indeterminado

DALC104 Morfoespecies sp. 7.

X

DALC126 Morfoespecie sp. 1.

X

DALC134 Morfoespecie sp. 8.

X

DALC149 Morfoespecies sp. 6.

X

DESC. Sp. 1 X

DESC. Sp. 2 X

DESC. Sp. 3 X

DESC. Sp. 4 X

DESC. Sp. 6 X

DESC Sp. 7 X


(Cesar, Colombia) DESC. Sp. 8 X

DESC.Sp. 9 X

DESC. Sp. 10 X

DESC. Sp. 11 X

DESC. Sp. 14 X

DESC. Sp. 16 X

Total = 19 44 11 13 31

De los registro realizados en las 0,6ha (0,1ha por transecto), se registró un total de once especies vegetales que presentaron síndrome de ornitofilia o que fueron visitadas por los colibries. La más abundante fue Aphelandra pulcherima, que se registró en la estación 1 (CC1) y en la estación 2 (CC2) con 54 y 24 individuos respectivamente. En la estación 3 (CR), las especies más abundantes fueron Cochlospermun vitifolium y Arrabidaea cf. corallina con 19 y con 13 individuos respectivamente (Tabla 4). Tabla 4. Abundancia de las once especies vegetales registradas en los transectos en cada localidad de estudio.

Especie Vegetal CC1 CC2 CC3

Aphelandra pulcherrima 54 24 0

Pogonopus speciosus (Jacq.) K. Schum. 2 0 0

Coursetia ferruginea (Kunth) Lavin 2 0 0

Cochlospermun vitifolium 0 0 19

Tabebuia sp. 0 0 3

Arrabidaea cf. corallina 1 1 13

Tabebuia ochracea 0 0 3

Ceiba pentandra 1 0 0

Capparidastrum frondosum (Jacq.) Cornejo &

Iltis 1 0 0

Rubiaceae 0 1 0

Cecropia cf. peltata 0 0 4 En la tabla 5, se observan los valores para cada uno de los índices empleados para el análisis de diversidad de la comunidad de plantas de las tres localidades evaluadas. El sitio CC1, presentó el mayor valor de diversidad con el índice de Margalef (Dmg=1,2160), el sitio CC2 presento el mayor valor de dominancia de

Capítulo 1 35

Simpson (D=0,8550), lo cual indica que dentro de los transectos, hay una abundancia mayor en una de las especies (Aphelandra pulcherrima). La estación 1 (CR), presento los mayores valores para los índices de Shannon, Brillouin indicando que este sitio es el que mejor diversidad presenta, además, que los valores son casi homogéneos tanto en la abundancia como en la cantidad de especies y para el índice de Evennes (J=0,7508) muestra que este sitio presenta en total un valor bajo en las abundancias (Tabla 4). Tabla 5. Resultados de los Índices de Diversidad empleados para evaluar la riqueza de especies vegetales en cada estación de muestreo.

Valores

Índice CC1 CC2 CR

Simpson (D) 0.7866 0.8550 0.3197

Shannon (H) 0.5342 0.3245 1.3230

Brillouin (HB) 0.4432 0.2491 1.1690

Evennes (J) 0.2843 0.4611 0.7508

Margalef (Dmg) 1.2160 0.6139 1.0700

2.6.3. Producción floral.

Se realizó el conteo de flores a once especies de platas (Tabla 6) en 0,6ha de BsT durante cinco salidas de campo, obteniendo un total de 22.752 flores. De las especies evaluadas, el 66,64% (7 spp.), presento floración en la época de menor precipitación (Diciembre-Marzo) en la zona de estudio (Figuras 14 a 24). En las figuras 14, 16 a 18 y 20 a 22, se muestran las especies que presentaron su floración durante la época seca entre diciembre a marzo, se encuentran Aphelandra pulcherrima, Coursetia ferruginea, Cochlospermun vitifolium, Bignoniaceae (Morfotipo. Sp. 2-DALC127), Tabebuia ochracea, Ceiba pentandra y Capparidastrum frondosum. Para la época de precipitación mayor (Húmeda), las figuras 15, 19, 23 y 24, muestran a las especies Pogonopus speciosus y Arrabidaea cf. corallina, que presentaron picos de floración durante el segundo ciclo de lluvias del año, entre agosto a octubre, inmediatamente después del periodo corto de poca precipitación, denominado “veranillo”. Las especies Cecropia cf. Peltata y la


(Cesar, Colombia) morfoespecie sp. 6-DALC149, presentaron sus picos de floración, durante el primer ciclo de intensa lluvia en el mes de mayo. Las especies que mostraron un patrón de floración mayor fueron Aphelandra pulcherrima, con un total de 3638 flores, durante los meses de diciembre, enero, febrero y marzo (época seca), Pogonopus speciosus, a pesar que en la figura 15 solo se presenta durante dos meses (septiembre y diciembre) con un valor total de 1508,5 flores, esta especie presenta floración entre septiembre y diciembre. Arrabidaea cf. corallina, presentó flores durante tres meses de muestreo (septiembre, enero-febrero y mayo), presentando el mayor pico de floración en septiembre, después del “veranillo” y un segundo pico en enero-febrero.


(Cesar, Colombia)

Tabla 6. Valor del promedio de la producción de flores de once especies vegetales visitadas por la comunidad de colibríes en la zona de estudio.

CC1 CC2 CR

Especie Vegetal Mes 1

Mes 2

Mes 3

Mes 4

Mes 5

Mes 1

Mes 2

Mes 3

Mes 4

Mes 5

Mes 1

Mes 2

Mes 3

Mes 4

Mes 5

TOT.

Aphelandra

pulcherrima 0 1642 393 1.5 0 0 604 992 5.5 0 0 x 0 0 0 3638

Pogonopus

speciosus 1337 157.5 14 0 0 0 0 0 0 0 0 x 0 0 0

1508.5

Coursetia

ferruginea 0 0 246 91.5 0 0 0 0 0 0 0 x 0 0 0 337.5

Cochlospermun

vitifolium 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 x 263 43 0 306

DALC127 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 x 361 8 0 369

Arrabidaea cf. corallina 0 0 0 0 42.5 0 0 0 0

208.5 1377.5 x 430 5.5 0 2064

Tabebuia

ochracea 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 x 0 6650 0 6650

Ceiba pentandra 0 0 0 2500 0 0 0 0 0 0 0 x 0 0 0 2500

Capparidastrum

frondosum 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 x 0 0 0 2

DALC149 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5062.

5 0 x 0 0 0 5062.

5

Cecropia cf. peltata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 x 0 0

314.5 314.5


(Cesar, Colombia) Figura 14. Floración Aphelandra pulcherrima Figura 15. Floración Pogonopus speciosus

Figura 16. Floración Coursetia ferruginea Figura 17. Floración Cochlospermun vitifolium

Capítulo 1 39

Figura 18. Floración de Morfoespecie 2 (Bignoniaceae), DALC127. Figura 19. Floracion Arrabidaea cf. corallina

Figura 20. Floración Tabebuia ochracea. Figura 21. Floración Ceiba pentandra


(Cesar, Colombia) Figura 22. Floración Capparidastrum frondosum. Figura 23. Floración Morfoespecie 6, DALC149.

Figura 24. Floración Cecropia cf. Peltata.

2.6.4. Interacción colibrí-flor.

Las observaciones realizadas en campo y los análisis de las cargas de polen, muestran que la comunidad de colibríes de la zona de estudio visitó a 22 especies de plantas, las cuales fueron tomadas en cuenta para los análisis. Para el néctar, solo se tomaron en cuenta las especies vegetales a las cuales se les pudo hacer un registro continuo de datos, Aphelandra pulcherrima, Pogonopus speciosus y Adenocalymma cf. magdalenense, esta última se registró en la estación 1 (CR) por fuera de los transectos. En la tabla 7, se muestran los resultados del promedio de volumen y de concentración de néctar de las tres especies evaluadas. En general, los volúmenes oscilaron entre 0,4 a 4 µl y las concentraciones de néctar en promedio estuvieron entre 13.1 a 33.9 para todas las especies analizadas. Se observaron hormigas que consumían néctar de las flores tanto de A. pulcherrima (Figura 25) como en P. especiosus, en la primera la mayoría se concentraba en las brácteas de las espigas, pero en ocasiones al momento de tomar las mediciones de néctar, se encontraban dentro de las corolas, en P. speciosus, en todas las veces que se registraron datos, las hormigas se encontraban consumiendo néctar dentro de las corolas. En el mes dos (diciembre) en la estación dos (CC1), se registró un nido activo de L. goudoti (Figura 26), lo cual indicaría que en esta época del año esta especie se encuentra en reproducción coincidiendo con el final de la época de floración de P. speciosus y el inicio de A. pulcherrima. Tabla 7. Valores promedio del volumen y de la concentración de néctar para las especies Aphelandra pulcherrima, Pogonopus speciosus y Adenocalymma cf.

magdalenense. Los valores de las especies con un (*), se analizaron sin tener en cuenta los valores iguales a cero.

Especie vegetal Volumen

Néctar (µl) Concentración

(Brix)

A. pulcherrima 0.4 13.1

A. pulcherrima* 0.8 30.7

P. speciosus 6.4 16.0

P. speciosus* 8.5 21.2

A. magdalenense 3.8 31.8

A. magdalenense* 4.0 33.9

*: Análisis realizados sin tener en cuenta los valores iguales a cero (=0)


(Cesar, Colombia) Figura 25. Agentes bióticos encontrados en inflorescencias de A. pulcherrima durante la época de floración entre los meses 2 al 3.

Figura 26. Nido de L. goudoti, encontrado en la estación dos (CC1) en el mes dos (diciembre).

2.6.5. Índice de valor de importancia del recurso (IVIR). Para este trabajo se realizaron tres análisis de IVIR, uno para los datos recopilados de las cargas de polen, uno para los datos de las observaciones y uno general, en el cual se combinaron los dos métodos empleados. Para el caso de las observaciones, la especie vegetal Arrabidaea cf. corallina , fue el recurso más importante (IVIR=0.14840), para la comunidad de colibríes en los

Capítulo 1 43

tres remanentes, seguido por Aphelandra pulcherrima y Pogonopus speciosus (Véase tabla 8). Para las capturas, el recurso más importante fue Pogonopus speciosus con un valor de IVIR=0.2964, las especies Aphelandra pulcherrima y Hemistylus sp., también fueron recursos florales importantes para la comunidad de colibríes (Tabla 9). Para el análisis general de la importancia del recurso dentro de la comunidad de colibríes en los tres remanentes de BsT, las especies vegetales más importantes para la comunidad fueron Pogonopus speciosus, Aphelandra pulcherrima y Cochlospermun vitifolium con valores IVIR=0.06207, 0.06021, 0.01095 respectivamente (Tabla 10). En los tres análisis se puede observar que las especies Aphelandra pulcherrima y Pogonopus speciosus son los recursos más empleados por las dos especies de colibríes (L. goudotii y P. anthophilus), Tabla 8. Índice de Valor de Importancia del recurso de las observaciones de visitas reseñadas en los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar.

Sp. Vegetal

Intensidad de uso Valor IVIR

L.

goudoti

P.

anthophilus

Arrabidaea cf. corallina 0.10320 0.19360 0.14840

Aphelandra pulcherrima 0.06712 0.04000 0.05356

Pogonopus speciosus

(Jacq.) K. Schum. 0.01546 0.04000 0.02773

Cochlospermun vitifolium 0.00776 0.02560 0.01668

Tabebuia ochracea 0.00870 0.00000 0.00435

Ceiba pentandra 0.00132 0.00000 0.00066

Ipomoea trifida (Kunth)

G. Don 0.00043 0.00000 0.00021


G. Don 0.00043 0.00000 0.00021

Calycophyllum

candidissimum (Vahl) DC. 0.00024 0.00000 0.00012

Coussapoa cf. asperifolia

Trécul 0.00003 0.00000 0.00001


(Cesar, Colombia) Pithecellobium roseum

(Vahl) Barneby & J.W.

Grimes var. roseum

0.00003 0.00000 0.00001

Trichilia hirta L. 0.00003 0.00000 0.00001

Ipomoea hederifolia L. 0.00003 0.00000 0.00001

Tabla 9. Índice de Valor de Importancia del Recurso de las cargas de polen recolectadas de cada especie de colibrí en los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar.

Especie vegetal Intensidad de uso

Valor IVIR

L. goudoti

P. anthophilus

Pogonopus speciosus

(Jacq.) K. Schum. 0.19286 0.40000 0.29643

Aphelandra

pulcherrima 0.08571 0.10000 0.09286

Hemistylus sp. 0.02143 0.04444 0.03294

Morfo sp. 1. 0.00952 0.04444 0.02698

Sterculia apetala

(Jacq.) H. Karst. 0.02143 0.01111 0.01627

Cochlospermun

vitifolium 0.02143 0.00000 0.01071

Malvaviscus sp 0.00952 0.01111 0.01032

Psittacanthus sp. 0.00952 0.00000 0.00476

Cupania cf. rufescens 0.00952 0.00000 0.00476

Hibiscus sp. 0.00238 0.00000 0.00119

Securidaca sp. 0.00238 0.00000 0.00119

Vriesia cf. Heliconoides 0.00238 0.00000 0.00119

Capítulo 1 45

Tabla 10. Índice de Valor de Importancia del Recurso general para la comunidad de colibríes y de plantas mencionadas para los remanentes de BsT en Chimichagua-Cesar.

Especie Vegetal

Intensidad de uso

Valor IVIR L.

goudoti

P.

anthophilus

Pogonopus speciosus

(Jacq.) K. Schum. 0.02330 0.10083 0.06207

Aphelandra pulcherrima 0.06709 0.05333 0.06021

Cochlospermun

vitifolium 0.00856 0.01333 0.01095

Hemistylus sp. 0.00019 0.00333 0.00176

Morfo Sp 1 0.00009 0.00333 0.00171

Arrabidaea cf.

corallina 0.00238 0.00000 0.00119

Tabebuia ochracea 0.00238 0.00000 0.00119

Ceiba pentandra 0.00105 0.00000 0.00052

Sterculia apetala (Jacq.)

H. Karst. 0.00019 0.00083 0.00051

Malvaviscus sp 0.00009 0.00083 0.00046


G. Don 0.00034 0.00000 0.00017

Ipomoea sp. 0.00034 0.00000 0.00017

Calycophyllum

candidissimum (Vahl)

DC.

0.00019 0.00000 0.00010

Psittacanthus sp. 0.00009 0.00000 0.00004

Cupania cf. rufescens 0.00009 0.00000 0.00004

Coussapoa cf.

asperifolia Trécul 0.00002 0.00000 0.00001

Pithecellobium roseum

(Vahl) Barneby & J.W.

Grimes var. roseum

0.00002 0.00000 0.00001

Trichilia hirta L. 0.00002 0.00000 0.00001

Ipomoea hederifolia L. 0.00002 0.00000 0.00001

Hibiscus sp. 0.00002 0.00000 0.00001


(Cesar, Colombia) Securidaca sp. 0.00002 0.00000 0.00001

Vriesia cf. Heliconoides 0.00002 0.00000 0.00001

2.6.6. Relación picos y corolas (Corola efectiva/Culmen expuesto).

La comunidad de colibríes visitó flores con corolas más largas que el valor promedio de culmen de cada especie de colibrí. En la figura 27, se pueden observar los valores que presentaron las dos especies de colibríes que componen la comunidad de los remanentes tomados en cuenta. Este análisis evalúa la relación entre los vectores de polen y el recurso visitado, mostrando un ajuste perfecto con valores iguales a uno, si el valor es mayor, indica que el recurso presenta tamaños más grandes y si son menores a uno, refleja que el recurso presenta corolas más cortas que el culmen de los colibríes. En la fig 27, se puede observar que las especies vegetales que muestran un ajuste morfológico mayor para las dos especies de colibríes, son Tabebuia rosea y Cochlospermun vitifolium, la planta que presenta el valor más bajo es Calycophyllum candidissimum. Figura 27. Relación picos y corolas de las especies L. goudoti y P. anthophilus, Valores cercanos a uno, muestran un ajuste morfológico positivo en la interacción, valores mayores o menores muestran un ajuste negativo.

L. goudoti (Figura 28), visitó flores cuya relación, son el doble del tamaño de su culmen (Corola efectiva-(Ce)/Culmen expuesto-(Cex)=2,6). La especie que

Capítulo 1 47

presento un ajuste menor, fue Cochlospermun vitifolium (Ce/Cex=5,3), para Pogonopus speciosus, el recurso más importante para esta especie fue de 1,8, siendo estas flores, las que mejor ajuste morfológico tienen con este colibrí. Figura 28. Relación corola efectiva/culmen expuesto por cada recurso vegetal que visito la especie L. goudoti.

En la figura 29 se muestra el numero de especies vegetales visitadas por L. goudoti por cada relación Ce/Cex analizado, para esta especie el mayor numero de plantas visitadas, fue para flores con un valor de Ce/Cex=2,2, con tres especies y para la relación de 2,7 fue de dos especies vegetales. Figura 29. Numero de recursos visitados por Lepidopyga goudoti, con relación a la razón Ce/Cex.


(Cesar, Colombia)

P. anthophilus (Figura 30), es el colibrí de mayor tamaño en la comunidad, presenta un ajuste Ce/Cex mejor con los recursos que visita. Presenta un valor promedio de 1,6. El recurso con el cual muestra el menor ajuste morfológicos es con Cochlospermun vitifolium (Ce/Cex=3,2) y el mayor ajuste es con P. speciosus (Ce/Cex=1,1). Para ambas especies, Pogonopus speciosus es la especie vegetal que presenta el mejor ajuste morfológico, además de ser el recurso más importante para la comunidad. Figura 30. Análisis de la razón entre corola efectiva y el culmen de la especie Phaethornis anthophilus

La figura 31, muestra el número de especies vegetales visitadas por P. anthophilus y el valor de la relación Ce/Cex, mostrando que el mayor número de especies que

Capítulo 1 49

presentan una relación de 1,3 y de 1,6 con un valor de tres especies vegetales para cada uno. Los demás valores de relación Ce/Cex, presentan en total una sola especie vegetal visitada por este colibrí. Figura 31. Numero de recursos visitados por Lepidopyga goudoti, con relación a la razón Ce/Cex.

2.6.7. Índice de sobre-posición de nicho.

A partir de las 17 cargas de polen analizadas y los 218 registros de visitas, se obtuvo que el índice de sobre-posición de nicho de Pianka (Krebs 1999), para las dos especies de colibríes fue de 0,92, mostrando un valor bastante alto muy cercano a 1, lo cual indica que la comunidad de colibríes de los tres remanentes, comparten la mayoría de recursos florales presentes en las estaciones de muestreo, lo cual propone que las dos especies de colibríes dependen de la

2.6.8. Coeficiente de correlación no paramétrico de Spearman.

Para la frecuencia de visitas a cada especie vegetal, el coeficiente no paramétrico de Spearman (rs), muestra un valor rs=0.618 y p=0,002, lo cual indica que hay correlación entre las variables y que existen diferencias significativas en las frecuencias de visitas de cada especie de colibrí a las especies que componen la comunidad vegetal. Hay una correlación lineal positiva muy buena entre las variables consideradas. Entre el número de recursos que visita la comunidad de


(Cesar, Colombia) colibríes con respecto a la relación Ce/Cex (rs=-0,79941 y p=0,0001), hay una correlación inversa entre las variables, para este caso, colibríes con culmen expuesto pequeños visitan corolas mucho más largas, mientras que colibríes con culmen expuesto más grande, están visitando corolas casi iguales o menores a su pico; además, hay diferencias en la frecuencia de visitas de cada especie vegetal, es decir, que cada especie de colibrí, presenta diferencias en la frecuencia de visitas, con respecto al ajuste morfológico (razón) entre la corola efectiva y el culmen expuesto.

2.6.9. Análisis de varianza multifactorial (Multifactor ANOVA).

Se realizó un análisis de variancia multifactorial (Multifactor ANOVA), con un α=0.1, para cada una de las especies de colibríes registradas en este estudio, tomando como variable dependiente la proporción de granos de polen (GRANOS) por especies vegetal encontrada en las cargas de polen analizadas y como factores, las especies vegetales (PLANTAS) y cada una de las partes (PARTES) del cuerpo de los colibríes de las cuales se recolectaron las cargas de polen. En la Tabla 11, se muestra los resultados del análisis multifactor ANOVA de Lepidopyga goudoti. Para el caso de los efectos principales observados por separado, solo el factor PARTE, muestra un valor estadísticamente significativo (p << 0.01), lo cual apoya que la variable dependiente GRANOS, presenta diferencias en la proporción de palinomorfos depositados en cada parte analizada del cuerpo de los colibríes. Sucede lo contrario con el factor PLANTA, que no muestra diferencia significativa (p>0,01), mostrando que la especie vegetal en si, no ejerce un efecto directo que determine la distribución y la cantidad de los granos de polen sobre el individuo. Si se observa la interacción de los dos factores (PLANTA y PARTE), presentan un valor p=>>0,01, con un valor residual de cero, indicando que hay diferencias estadísticamente significativas en cuanto a la proporción de granos de polen y que la distribución de granos de polen en las diferentes parte del cuerpo de los colibríes y que este fenómeno esta explicado totalmente por la interacción, principalmente por el factor PARTE.

Capítulo 1 51

Tabla 11. Resultados obtenidos del Análisis de varianza para la variable GRANOS, donde se toman en cuenta los factores A: Planta y B: Parte.

Fuente Suma de

cuadrados gl Media al

cuadrado Radio-F Valor -

P

MAIN EFFECTS

A:PLANTA 0.0 11 0.0 0.00 1.0000 (1)

B:PARTE 1.46044 3 0.486814 ****************

0.0000 (2)

INTERACTIONS

AB 3.76546 33 0.114105 ****************

0.0000 (2)

RESIDUAL 0.0 0

TOTAL (CORRECTED)

5.2259 47

En la figura 32, se muestra el factor PARTE con la variable dependiente GRANOS. Se puede observar la variación en la proporción de granos depositados en las distintas parte del cuerpo de los colibríes. Las especies A. pulcherrima, S. apetala, Malvaviscus sp., Hibiscus sp., Psittacanthus sp., C. cf rufescens y V. cf heliconoides, son las especies vegetales con mayor cantidad de granos de polen depositados en la cabeza de L. goudoti. Figura 32. Interacción de Lepidopyga goudoti y la proporción de granos de polen de cada especie vegetal visitada (diferentes partes del cuerpo)


(Cesar, Colombia) Para el caso de Phaethornis anthophilus (Tabla 12), los efectos principales observados por separado, el factor PARTE, muestra un valor estadísticamente significativo (p << 0.01), lo cual apoya que la variable dependiente GRANOS, presenta diferencias en la proporción de palinomorfos depositados en cada parte analizada del cuerpo del colibrí. El factor PLANTA, no muestra diferencia significativa (p>0,01) al igual que en L. goudoti, mostrando que la especie vegetal, no es un efecto que determine la distribución de los granos de polen sobre el individuo. Si se observa la interacción de los dos factores (PLANTA y PARTE), presentan un valor p=>>0,01, con un valor residual de cero, indicando que hay diferencias estadísticamente significativas en cuanto a la proporción de granos de polen y a su distribución en las diferentes parte del cuerpo de los colibríes. Este fenómeno se explica totalmente por la interacción, principalmente por el factor PARTE. Tabla 12. Análisis de varianza de P. anthophilus para la variable dependiente GRANOS.

Fuente Suma de

cuadrados gl Media al

cuadrado Radio-F Valor -

P

MAIN EFFECTS

A:PLANTA 0.0 4 0.0 0.00 1.0000 (1)

B:PARTE 0.941022 3 0.313674 ****************

0.0000 (2)

INTERACTIONS

AB 1.20408 12 0.10034 ****************

0.0000 (2)

RESIDUAL 0.0 0

TOTAL (CORRECTED)

2.14511 19

En la figura 33, se muestra la proporcion de granos de polen, depositados en cada una de las partes del cuerpo del colibri. Las especies A. pulcherrima, Malvaviscus sp. y Morfo sp. 1, son las que mayor proporción de granos de polen, presentan en la cabeza de esta especie de colibrí. La especie Pogonopus speciosus, presenta una mayor concentración de granos en la mandibula.

Capítulo 1 53

Figura 33. Interacción de Phaethornis anthophilus y proporción de granos de polen de la especie vegetal visitada (diferentes partes del cuerpo)

2.7. Discusión. La comunidad de colibríes de los remanentes de BsT evaluados, está compuesta por las especies Phaethornis anthophilus y Lepidopyga goudoti, previamente mencionadas por Bernal-G et al. (2012) para el municipio de Chimichagua, junto a otras seis especies. Arizmendi y Ornelas (1990), registraron cinco especies de colibríes en un BsT de México, entre los 50 y los 500 m.s.n.m., comparativamente la composición de la comunidad encontrada en los remanentes de Chimichagua, es baja. Estas diferencias podrían atribuirse al deterioro tan alto de los remanentes evaluados, así como las condiciones de la vegetación, como registró Rangel-Ch (2012). En cuanto a los índices evaluados, la estación 1 (CR), muestra los mayores valores entre los tres remanentes evaluados (Tabla 1), explicados de la siguiente manera, los índices de Simpson y de Evennes, muestra que CR presenta mayor uniformidad de especies, Shannon y Brillouin indican que la mayor diversidad de especies se encuentra en este sitio y el índice de Margalef muestra que CR, es el sitio con mayor diversidad, sin embargo, los índices que toman valores entre cero y que no tienen limite superior (Shannon, Brillouin y Margalef), presentan valores muy bajos (por debajo de 1), lo cual indica que la no hay uniformidad y que la diversidad en estos sitios es muy baja, porque se presentan dos especies de colibríes en las tres estaciones, por lo cual los datos de abundancias son los que

Phaethornis antophilus


(Cesar, Colombia) influyen en los resultados. El índice de índice de Evennes, muestra que la estación 1 (CR), en la que presenta los valores más bajos de abundancia y una variabilidad menor. En cuanto a la comunidad de plantas, las especies presentadas en este estudio hacen parte de la vegetación característica del Bosque Tropical seco (BsT). Rangel-Ch (2012) registró para el municipio de Chimichagua y los alrededores del complejo cenagoso de Zapatoza dos grandes formaciones vegetales y entre dos o tres alianzas. También hizo énfasis el autor (Rangel-Ch., 2012) que por el estado de conservación y de intervención en los remanentes se dificultó el reconocimiento de un patrón fitosociológico claro. Las especies vegetales Cochlospermun vitifolium, Tabebuia ochracea, T. rosea, Capparidastrum frondosum, Aphelandra

pulcherrima, Pogonopus speciosus, fueron encontradas en los diferentes levantamientos realizados por Avella & Rangel-Ch. (2012) en el municipio de Chimichagua, además, muchas de estas especies por su frecuencia y abundancia en la zona, hacen parte de las asociaciones, las alianzas y los bosque descritos en Rangel-Ch (2012). Los valores de los índices de diversidad evaluados fueron bajos, para el caso del índice de Shannon sus valores oscilaron entre 0,32 y 1,32, considerablemente más bajos que los mencionados por Marcelo-P et al. (2007) para bosques estacionalmente secos en Perú, por Mendoza y Jiménez () en un bosque tropical seco en Ecuador y Carrillo-F et al. (2007) quienes obtuvieron un valor de 3,52 para un bosque tropical seco en el Norte de Santander (Colombia). Igualmente los resultados indican que no hay uniformidad en la distribución de las especies vegetales (Moreno 2001). Leiva et al. (2009), evaluaron la cronología sucesional en áreas con bosque tropical seco en Costa Rica, y mostraron valores del índice de Shannon entre 0,02 a 0,11, los cuales se parecen a los de este trabajo, con lo cual se consolida el argumento del mismo, probablemente al estado de deterioro en el que se encuentran los tres remanentes evaluados en Chimichagua y la baja diversidad de las comunidades de colibríes. La comunidad visitó un total de 22 especies de plantas, en su mayoría de las familias Convolvulaceae, Bignoniaceae, Rubiaceae, Acanthaceae y Cochlospermaceae, encontrándose diferentes hábitos, el herbáceo, arbustivo, lianas, arbóreo y el epífito reportados en los trabajos de Wolf et al. 1976, Stiles 1981 y Feinsinger et al. 1987. Las flores visitadas fueron en su mayoría tubulares (Wolf et al. 1976, Kodric-Brown et al. 1984, Buzato 1995, Navarro 1999, Buzato et al. 2000, Vasconcelos y Lombardi 2001, Lopes 2002, Temeles et al. 2002, Rosero-Lasprilla 2003 y Freitas et al. 2006, León-C y Toloza-M 2009), llegando a ajustarse a la

Capítulo 1 55

longitud y la forma del pico de los colibríes, tal como lo han descrito Snow y Snow (1972, 1986), Feinsinger (1976, 1978, 1983), Stiles (1981, 1985, 1995), Kodric-Brown et al. (1984), Brown y Bowers (1985), Feinsinger et al. (1987, 1988), Cotton (1998), Amaya-Márquez et al. (2001), Borgella et al. (2001), Gutiérrez y Rojas (2001), Vasconcelos y Lombardi (2001), Temeles y Kress (2003), Rosero-Lasprilla (2004) y León-C y Toloza-M (2009). Las flores visitadas por los colibríes presentaron una predominancia por colores llamativos, como el rojo, el morado y el violeta, patrón también encontrado en los estudios de Snow y Snow (1972), Toledo (1975), Wolf et al. (1976), Schatz (1990), Proctor et al. (1996), Lange et al. (2000), Gutiérrez y Rojas (2001), Fenster et al. (2004), Freitas et al. (2006) y Gutiérrez (2008), además, con características morfológicas descritas por Faegri y van der Pijl en 1979. También se presentaron visitas a flores de color blanco y amarillo como Cochlospermun vitifolium, Sterculia apetala, Ceiba pentandra, entre otras, adaptadas a la polinización por insectos, pero que atraen a algunas especies de colibríes, especialmente de pico corto (Feinsinger y Colwell 1978, Feinsinger 1983, Stiles 1983, Kodric-Brown et al. 1984, Feinsinger et al. 1986, Linhart et al. 1987a, Stiles y Freeman 1993, Proctor et al. 1996). Las especies que no se ajustan propiamente al denominado síndrome de ornitófilia, sino más bien al síndrome de antófilia (Stiles, 1981), suponen, que lo importante en la selección de las plantas a usar por los colibríes es la cantidad, la calidad del néctar y la eficiencia de extracción del mismo, por lo cual, el color es sólo una guía que el colibrí aprende a usar o a ignorar según la recompensa que le de la flor, como lo afirma Stiles (1976), por ejemplo, flores con corolas cortas, anchas o con los pétalos no fusionados (Salinas et al. 2007), como sucedió con C. vitifolium, puede presentar varios vectores de polen como abejas, aves o chiropteros, por el fácil acceso al néctar. Esta especie de planta fue visitada por las dos especies de colibríes registradas, pero presentando un mayor ajuste morfológico y de importancia del recurso para P. anthophilus (IVIR=0.01333), por lo anterior y tomando en cuenta los resultados obtenidos. Se podría decir que en las condiciones del estudio en las áreas visitadas, la morfología de las flores no influye significativamente en la escogencia de flores, adicionalmente no muestran una relación muy fuerte entre el ajuste de la morfología del pico de los colibríes y la morfología floral, tal como se observa en las figuras 27 y 29 de razón Ce/Cex. A pesar de la diferencia temporal tan marcada en la disponibilidad de las flores, el uso no selectivo de los recursos en los tres remanentes evaluados, puede ser de gran ventaja para la subsistencia de la comunidad de colibríes en el área de estudio, ya que las relaciones muy estrechas o especialistas, pueden limitar la


(Cesar, Colombia) persistencia tanto de las plantas como de los animales, donde una parte no puede mantenerse si la otra falta (Feinsinger 1978, Gill 1987, Fenster 1991, Kodric-Brown et al. 1984). Los resultdos encontrados también son consistentes con los de Stiles (1976), Wolf et al. (1976), Snow y Snow (1980), Delgado (1999), Gutiérrez y Rojas (2001), Rodríguez-Flores y Stiles (2005) y Ramírez-Burbano et al. (2007). La concentración total de néctar fue del 13,1 al 33,9%, lo cual se ajusta dentro de lo estimado por Baker (1975), quien indicó que los colibríes visitan flores con concentraciones de néctar entre el 13-30%, sin embargo, en este caso se tomó en cuenta a Adenocalymma cf. magdanelense, que aumenta los valores y fue una especie vegetal que no visitaron los colibríes durante las jornadas de muestreo. También, se tomaron en cuenta el total de los datos de néctar, sin excluir aquellas concentraciones en horas en las cuales los colibríes no visitan flores y donde la concentración del néctar es más adecuado para las abejas u otros insectos. Estos resultados son muy similares a los encontrados por Arizmendi y Ornelas (1990) en México, donde la concentración de néctar fue de 12,7 a 29,9% y a otros trabajos que se llevaron en formaciones vegetales distintas como en Snow y Snow (1986), Amaya-M., et al (2001), Gutiérrez y Rojas (2001), Rosero-Lasprilla y Sazima (2004), Rodríguez-Flores y Stiles (2005) y León-C y Toloza-M. (2009). Existen diversos factores entre la interacción colibrí-flor que determinan la coexistencia entre las especies y predicen las estrategias de forrajeo empleadas por los Troquílidos sobre sus recursos florales. Entre estos, la morfología del pico y de la corola y su correspondencia son los aspectos más importantes que determinan cuáles son las flores que puede visitar un colibrí para el consumo de néctar (Snow y Snow 1972, 1986, Feinsinger 1976, 1978, Stiles 1981, 1985, 1995, Kodric-Brown et al. 1984, Brown y Bowers 1985, Feinsinger et al. 1987, 1988, Proctor et al. 1996, Cotton 1998, Navarro 1999, Amaya-Márquez et al. 2001, Borgella et al. 2001, Gutiérrez y Rojas 2001, Vasconcelos y Lombardi 2001, Temeles y Kress 2003, Rosero-Lasprilla y Sazima 2004). Otros aspectos importantes en esta interacción son la fenología de la floración de las plantas (Stiles 1978b, 1979, 1992, Kodric-Brown et al. 1984, Feinsinger et al. 1987, Linhart et al. 1987a, Araujo et al. 1994, Buzato 1995, Cotton 1998, Amaya-Márquez et al. 2001, Lopes 2002, Rosero-Lasprilla 2003, Freitas et al. 2006); la calidad y cantidad de néctar disponible (Stiles 1976, Pyke y Waser 1981, Stiles y Freeman 1993);

Capítulo 1 57

L. goudoti (Figura 28) visitó flores con corolas más largas que su pico, lo cual puede sugerir una transferencia secundaria de polen, tal como lo indican Leon-C y Toloza-M (2009), o por la posibilidad que tiene un colibrí de extender su lengua dentro de la flor más allá de la punta del pico, hasta alcanzar la cámara de néctar (Stiles 1975, Wolf y Stiles 1989, Temeles 1996, Pauw 1998). Por su parte, P. anthophilus, visitó especies de flores con un ajuste morfológico mayor entre su culmen y la corola, siendo similar (no para la misma especie) con los estudios realizados por Snow y Snow (1986), Amaya-Márquez et al. (2001), Gutiérrez y Rojas (2001) y Rodríguez-Flores (2004), lo cual se relaciona con una mayor eficiencia en la extracción de néctar de estos recursos (Gill 1987).

3. Capítulo tres: Incidencia de la fragmentación sobre aspectos de la interacción colibrí-flor en tres remanentes de Bosque tropical seco (BsT) en el municipio de Chimichagua (Cesar-Colombia).

3.1. Introducción. Una considerable parte de la estructura de la teoría ecológica y un número creciente de estudios sugieren que los mayores cambios en la distribución y abundancia de los organismos se presenta como respuesta de las alteraciones inducidas en el paisaje por el ser humano, resultando en la perdida de hábitat y la fragmentación de los ecosistemas naturales (Saunders et al. 1987; Andren 1994). Los organismos que quedan en esos pequeños parches de vegetación, estén expuestos a muchos cambios en los factores físicos y bióticos (Saunders et al. 1991). Las presiones de selección asociadas a la fragmentación, pueden provocar en las poblaciones de plantas locales un descenso en el tamaño (Colas et al. 1997), que se extingan (McGarrahan 1997) o que se adapten localmente al aislamiento (Young et al. 1996). La fragmentación puede aumentar la limitación de los polinizadores para diversas especies vegetales, lo cual puede estar acompañado por la extinción tanto de los polinizadores como de las especies vegetales (Calvo y Horocitz 1990; Murren y Ellison 1996; Murren 2002). Por otra parte, las plantas tropicales que naturalmente se presentan en bajas densidades, pueden tener características que contribuyen al mantenimiento del proceso reproductivo después de la fragmentación, empleando características como el movimiento de polinizadores en largas distancias y sistemas de reproducción cruzada (Ellstrand y Elam 1993; Kearns et al. 1998 y Murren 202). También, la fragmentación puede resultar en pequeños cambios o en el incremento del transporte de polen entre los fragmentos (Young et al. 1996; Nason y Hamrick 1997; Aldrch y Hamrick 1998). La presencia de polinizadores es esencial para la persistencia de las poblaciones de plantas tropicales polinizadas por animales, la cuales son dependientes de estos organismos para un remoción satisfactoria del polen (Rathcke y Jules 1993; Murcia y Feinsinger 1996; Murcia 1996; Leigh 1999; Murren 2002).


(Cesar, Colombia) En la actualidad el Bosque Tropical seco se constituye en uno de los ecosistemas más amenazados en el Neotrópico (Janzen 1983). Ha sido punto de desarrollo de poblaciones humanas y objeto de una intensa transformación (Janzen 1983, Ceballos 1995), lo que ha ocasionado la perdida, la modificación y la fragmentación del medio afectando la calidad del hábitat para la fauna y la flora típica de esos ecosistemas (Carvajal-C, et al.2007, Arellano, 2012), lo que ha conllevado a la presencia de mosaicos e incluso remanentes de fragmentos de bosque secundario en diferentes estados de regeneración (Kramer 1997; Rangel-Ch 2012). Actualmente el BsT representa el 22% de las áreas boscosas de Sur América (Murphy y Lugo 1986; Rangel et al. 2011), caracterizado por la incidencia de un periodo de sequía anual, que define la mayoría de sus procesos ecológicos (Murphy & Lugo 1995). En Colombia, Carvajal-C y Rangel-Ch (2012), detactaron diferentes factores que atentan en la conservación de la biota de la región caribe, incluyendo la formación de BsT, fueron la deforestación que conlleva a la fragmentación de áreas boscosas, que se extiende desde la planicie hasta en los macizos montañosos del Caribe colombiano, las quemas descontroladas y la construcción para favorecer a la ganadería extensiva, provocando la desecación de ciénagas, riachuelos y lagunitas, lo que causa un fuerte impacto negativo en las formaciones vegetales de la zona.

3.2. Preguntas de investigación

• ¿De qué manera la fragmentación afecta el transporte de polen en la interacción colibrí-flor en remanentes de bosque tropical seco?

• ¿El estado de conservación en tres remanentes de bosque tropical seco en el municipio de Chimichagua, está directamente relacionado con un uso constante de los recursos por parte de los colibríes?

3.3. Hipótesis

• Según el área y la forma de los remanentes de bosque tropical seco, se encuentran cambios en el uso de los recursos florales por parte de los colibríes y en la composición de la comunidad de Troquilidos.

Capítulo 3 61

3.4. Objetivos.

• Evaluar si los tamaños y las formas de los remanentes, son factores que influencien la interacción colibrí-flor en los tres remanentes seleccionados en el municipio de Chimichagua.

• Relacionar si componentes como la estacionalidad (lluvia–sequia) o factores abióticos interviene en la interacción colibrí-flor en el sitio de estudio.

3.5. Metodología.

3.5.1. Fase de campo. Se realizaron cinco salidas de campo, en los meses de septiembre y diciembre de 2010, enero-febrero, febrero-marzo y en mayo de 2011, cada una con duración de quince días. En cada una se realizó la recolección de datos ambientales, datos de producción floral y de la cantidad y la calidad del néctar.

3.5.1.1. Factores ambientales y la producción de flores.

En cada estación de muestreo, descritas en el capítulo uno, se instalaron dos transectos lineales de 200 m de largo por 5 m de ancho (0,1 ha) (Chapman et al. 1994), Cada once días, se contaron el número de flores de cada individuo marcado (Stiles 1979, Durán y Katann 2005), que presentaran el síndrome de ornitofilia o que por criterio propio pudieran ser visitadas por los colibríes, para el caso de las plantas que presentaron floración superior a 200 flores, se modificó el método descrito por Parada-Q. et al. (2012), se contó el número de flores de cinco ramas, se realizó un promedio y se extrapoló por el total de ramas presentes en el individuo, haciendo así una aproximación al número total de flores, se recolectaron datos de coordenadas geográficas, temperatura, humedad relativa (Kestrel 4500 NV), de luz ultra violeta A y B (Radiómetro General-tools, UV513AV) y de cobertura vegetal con un densitómetro manual simple.

3.5.1.2. Volumen y concentración de néctar.

Durante un día, se midió el volumen y la concentración de néctar, embolsando flores con tela de tul (Ortiz et al. 1996; Gutiérrez 2005; Rodríguez - Flores y Stiles


(Cesar, Colombia) 2005; Ramírez – Burbano et al. 2007) (Figura 11-A y B), el día anterior al de medición. Los registros se realizaron cada dos horas, entre las 0600 a las 1800 horas aproximadamente. Para la recolección de néctar se utilizaron capilares de 15 µl, tomando en cuenta el tamaño de las corolas, para las flores de corola larga, se tomaron datos por cada flor y para las flores de corola pequeña, se tomó un solo registro de un acumulado de varias flores. En un formato de campo se registró la concentración de azúcar (en Brix) medida con un refractómetro manual (Ayala 1986; Ortiz et al. 1996; Fraga et al. 1997; Rodríguez - Flores 2004; Ramírez – Burbano et al. 2007; Rojas – Nossa 2007), el volumen de néctar extraído y los registros de temperatura, humedad relativa (Kestrel 4500 NV) y de luz ultra violeta A y B (Radiometro General tools, UV513AV).

3.5.2. Análisis estadístico.

3.5.2.1. Análisis de varianza multivariado (MANOVA). Para el análisis de las variables ambientales, de la productividad floral y del néctar, se realizó un análisis de varianza multivariado (MANOVA), que es una técnica que tiene en cuenta todas las variables dependientes en respuesta de uno o mas factores (variable independiente), es decir, realiza una mezcla lineal de forma simultánea, lo que implica que la correlación entre ellas existe. Se escogió principalmente porque es más sensible para capturar los efectos de manipulación, permitiendo discriminar cuales variables son relevantes o significativas sobre el efecto. MANOVA también realiza un contraste sobre el conjunto de variables dependientes, por lo que la tasa de error tipo I puede mantenerse fácilmente bajo control, además, contrasta una sola hipótesis, donde la media de los grupos evaluados de las variables dependientes (centroides) son iguales. Otra característica, es el poder estadístico de MANOVA, porque permite capturar las diferencias entre tratamientos considerando las variables por separado. Para la estimación de contraste, se emplearon los estadísticos Lambda de Wilk´s (Wilk´s λ), que evalúa la proporción de varianza total no explicada por la variable independiente. La traza de Pillai, que calcula la significancia de los variados (Variable nueva creada por MANOVA), tomando en cuenta la suma de las varianzas explicadas por la variable independiente. Como MANOVA, es una técnica que crea vectores de medias (centroides), para su representación gráfica se utilizó la distancia generalizada de Mahalanobis, que es independiente de la escala,

Capítulo 3 63

con la que se midió la distancia al centróide, permitiendo identificar aquellos puntos extremos, que serán los que mayor distancia presenten y por ende mayor significancia. Para el análisis de la producción de flores y las variables ambientales, se formaron grupos tomando en cuenta el mes y cada estación de muestreo, se realizo una proporción de la producción total de flores para cada punto de muestreo, con el fin de obtener una matriz vectorizada de datos, donde a cada dato ambiental le correspondiera un dato de abundancia relativa de flores. Se emplearon como pruebas de contraste la lambda de Wilks, la prueba de Fisher (prueba F) y la prueba Chi-cuadrado (X^2) empleando el paquete estadístico MATLAB. Para el néctar y las variables ambientales, se formaron grupos, tomando en cuenta el número de flores y el rango de horas de la recolección de datos. Se emplearon las pruebas de contraste lambda de Wilks y la traza de Pillai, se utilizó el paquete estadístico PAST v. 2.16. Los análisis se corrieron con un α 0,01.

3.5.2.2. Análisis de correlación. Para los datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar se realizaron análisis para cada par de variables, empleando el análisis de correlación no paramétrico de Spearman (rs), Spearman y un análisis parcial de correlaciones. El primero, determina si hay una relación lineal entre dos variables y que esta no sea al azar. El segundo, busca eliminar el solapamiento entre variables que comparten información o se encuentran altamente correlacionadas, con el fin de reducir la influencia de una variable sobre la otra y de esta forma poder evaluar solo un par de variables en cada análisis. Se utilizó el paquete estadístico PAST v. 2.16.


(Cesar, Colombia)

3.6. Resultados. 3.6.1. Análisis de varianza Multivariado (MANOVA)

Para el análisis de las variables ambientales y la producción floral se realizó una ordenación de grupos considerando que correspondieran a cada mes en los cuales se realizó el estudio y a cada estación de muestreo en el área de estudio (Tabla 13). En la tabla 14 se muestran los resultados obtenidos de las pruebas de contraste del análisis de varianza multivariado (MANOVA). Tabla 13. Relación de los grupos formados para el análisis anova multivariado (MANOVA), donde se observa los meses y los sitios a los que hace relación cada grupo.

Grupos (centroides) Mes Sitio Estación

1 1

Lluvia

Cerro Chimichagua 1 (CC1) Estación 3

2 Cerro Chimichagua 2 (CC2) Estación 2

3 Chimichagua Reyes (CR) Estación 1

4 2

Lluvia



6 3 Seco




9

4 Seco


Capítulo 3 65



12 5

Lluvia




La figura 34, muestra el grafico MANOVA para datos ambientales y la producción de flores en cada sitio de muestreo. Cada eje representa la medida estandarizada de Mahalanobis, los puntos azules hacen referencia a los variados y los rojos a los centroides. En los ejes X y Y, se muestran las distancias de Mahalanobis que se encuentran con una magnitud de dos unidades. Hay una separación apreciable entre los centroides y los “variados”, lo cual anticipadamente, indica que hay diferencias notorias entre las tres estaciones de muestreo, al igual que en los meses. Además, esta figura, permite hacer deducciones a priori, en cuanto a la distribución geográfica, las características fisionómicas y las diferencias climáticas de cada uno de los sitios. Si observamos los centroides 1, 4, 6, 9 y 12 de la estación 2 (CC1), el 2, 5, 7, 10 y 13 de la estación 3 (CC2) y el 3, 8, 11 y 14 de la estación 1 (CR), muestran de manera indirecta la separación geográfica de cada sitio. Como el análisis toma en cuenta todas las variables ambientales, la abundancia relativa de flores total del área de estudio y la incidencia de las distancias de mahalanobis que presentan magnitud de dos en el eje X y el Y, hace que los lugares que presentan condiciones ambientales y de proporción de flores similares queden más cercanos y aquellos que en algún mes de muestreo presentan valores extremos queden más alejados, tal como sucede con los centroides 6 y 12 de la estación dos, el 3 y el 14 de la estación uno y el 2 de la estación tres, que parecieran ser datos atípicos que se alejan del comportamiento general de los centroides, pero en la estación dos (CC1), el centroide 6 coincide con el inicio de la época seca, durante la cual se presentó una disminución drástica en la cobertura vegetal, una disminución en la producción de flores, mientras que aumentaron los valores de temperatura, intensidad de luz ultravioleta y disminuyeron la humedad


(Cesar, Colombia) relativa. Los centroides 2 y 3 de los sitios CC2 y CR respectivamente, representan el punto más alto de precipitación para el segundo periodo de lluvias en la zona de estudio, estos dos sitios por presentar condiciones de cobertura vegetal mayor en periodos de lluvia, pueden mantener condiciones ambientales de temperatura y humedad relativa bajas, lo cual convierte a estos dos sitios, durante ésta época en particular, en puntos extremos de valores bajos para este tipo de variables. El centroide 12, marca el periodo de mayor intensidad de lluvias del primer periodo del año, donde el bosque esta reverdecido y prácticamente recuperado de la época de intensa sequía (desde enero a finales de marzo), esta tendencia fue similar a los centroides 13 y 14, que se alejan de los centroides que se agrupan en el centro (1, 4, 5, 7, 8, 9, 10 y 11). Las distancias de Mahalanobis al ser generalizada y libre de la influencia de la escala, permite descubrir patrones de separación entre los centroides y los “variados”. En la tabla 14 se muestran los valores de los estadísticos de contraste utilizados en este análisis, todos mostraron diferencias significativas con un α=0,01. Lambda de Wilks evalúa la igualdad de medias de cada una de las variables; en este caso se acepta que hay diferencias significativas por el valor de p (p 0,0000), es decir, no hay igualdad de medias. La prueba Chi-cuadrado realiza la comparación de covarianzas, siendo estadísticamente significativo (X2=3662.2625, p 0,0000), por lo tanto, las variables evaluadas presentan diferencias significativas al analizar sus covarianzas, como el valor de chi-cuadrado es mayor al de la tabla y el valor de p <<0,01, se acepta que hay correlación entre las variables, indicando que los grupos se separan por la influencia de las variables ambientales y de la abundancia relativa de flores. La prueba de Fisher que compara entre las medias de las variables presentó diferencias significativas (F=20,0714, p 0,0000), además como el F calculado es mayor al F tabulado (Ftab=1,42), se acepta la H´=las medias dentro y entre los grupos difieren entre si, afirmando que las variables son independientes.

Capítulo 3 67

Tabla 14. Resultado de las pruebas estadísticas de contraste del análisis de varianza multivariado (MANOVA) para las variables ambientales y la producción de flores.

Estadístico Valor Grados de libertad Valor de p

Lambda de Wilks ** ** 0.0000 Chi cuadrado

3662.2625 273 0.0000

Prueba de Fisher 20.0714 78 0.0000

En la tabla 15, se encuentran los resultados del análisis de varianza multivariado (MANOVA) de Aphelandra pulcherrima para las variables ambientales y de néctar. Tanto el lambda de Wilks como la traza de Pillai presentaron valores de p <<0,01 que son estadísticamente significativos. Se prueba que existe un comportamiento diferente en los distintos grupos formados a partir de los valores de las variables independientes o factores. El estadístico Lambda de Wilks (Wilk´s λ=0,0005) para la estación 2 (CC1), indica que solo la varianza total no explicada es del 0,05%, para la estación 3 (CC2), Wilk´s λ=0,0015, donde la varianza total no explicada es de 0,015%. En ambos casos, la varianza total no explicada es muy baja, lo cual permite deducir que las variables presentan diferencias significativas entre y dentro de los grupos, que están bastante correlacionadas y explican los factores que influyen en la concentración y el volumen del néctar.


(Cesar, Colombia) Tabla 15. Resultados de análisis estadísticos de contraste para A. pulcherrima, en el cuadro superior, se encuentran los datos para la estación 2, en el inferior los de la estación 3.

A.

pulcherrima CC1

Estadístico

Grados de libertad 1

Grados de libertad 2 F Valor p

Lambda de Wilks 0.0005 42.0000 298.9000 29.5700 0.0000

Traza de Pillai 3.0740 42.0000 408.0000 10.2100 0.0000

A.

pulcherrima CC2

Estadístico

Grados de libertad 1


Lambda de Wilks 0.0015 42.0000 467.8000 33.4800 0.0000

Traza de Pillai 2.5310 42.0000 624.0000 10.8400 0.0000


(Cesar, Colombia)

Figura 34. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para los datos ambientales y la producción de flores en cada sitio por cada mes de muestreo.

Capítulo 3 70

En la figura 35, para la especies A. pulcherrima en la estación dos (CC1-Cerro Chimichagua 1), todas las elipses que miden el intervalo de confianza de las variables se superponen, indican que a pesar de que hay una diferencia muy significativa (MANOVA p<<0,01) en las variables, hay una correlación bastante grande en los datos. Se observan la elipse roja y la azul oscuro (ver Tabla 16 para simbolos), estas pertenecen a los datos de néctar tomados entre las 1600 y las 1800 horas, por lo cual la azul casi está dentro de la otra En las otras variables se correlacionan muchas de las variables, ya que en conjunto tanto la humedad relativa, la temperatura, la luz UVB, afectan a la producción como a la calidad del néctar. En razón a que los datos se toman en una jornada, es de esperar que esa correlación entre variables, realice el tipo de ajustes que se ven en la figura. Como las elipses miden el intervalo de confianza, entre más grande sea la elipse mayor intervalo de confianza tendrá, es por esto que los datos de las 1200 a las 1400 horas de la elipse morada, presentan el mayor intervalo de confianza, lo cual puede deberse a los valores iguales a cero y aquellos que fueron mayores al promedio de néctar para esta especie aumentando ese intervalo de confianza. En menor grado, sucedió lo mismo para los datos entre las 1400 a 1600 horas, que presentaron menos valores de cero y aún más valores de néctar dentro del promedio para la especie. En esta gráfica, las distancias de Mahalanobis en el eje de las X presentan una magnitud de 3 y en el eje Y de 2,5, llegando a presentar distanciamiento minimo de 3 y entre sus extremos de 27 grados.

Capítulo 3 71

Tabla 16. Definición de grupos para el análisis de varianza multivariado (MANOVA), donde se relacionan los grupos con su respectivo color y simbología en de las graficas.

Grupo (horas) color marca Símbolo

600 a 800 Azul claro Cuadrado sin

relleno

800 a 1000 Fucsia Cuadrado solido 1000 a

1200 Verde oscuro Equis

1200 a 1400 Morado Circulo

1400 a 1600 Verde limón Rombo

1600 a 1800 Azul oscuro Asterisco

1600 a 1800* Rojo Cruz

* Datos tomados el día anterior al embolsar las flores para la recolección de datos.

El análisis de A. pulcherrima de la estación tres (CC2), se encuentra representado en la figura 36. Se puede observar una correlación no lineal de los datos, se presenta la misma tendencia que en la estación dos en los datos tomados entre las 1600 a las 1800 horas, sin embargo, acá la gráfica muestra que los datos de la jornada de la tarde (ver tabla 16), están muy correlacionados, con intervalos de confianza amplios por lo que las elipses se superponen, indicando que comparte muchas características de las variables ambientales y de la producción de néctar. En esta figura las distancias de Mahalanobis presentan una magnitud de 2,5 en el eje X y de 2 unidades en el eje Y, este grado de distanciamiento, muestran una separación significativa en los datos, donde los valores en horas de la mañana (0600 a las 1000 horas), presentan volúmenes y concentraciones de néctar que se ajustan al horario de visita por los colibríes y las condiciones ambientales como la temperatura y la humedad relativa son favorable para la calidad del néctar. Debido a esto, los valores se encuentran más alejados de las horas de la tarde (1200 a 1600) cuando las condiciones ambientales fueron adversas para la producción de néctar.


(Cesar, Colombia) En la tabla 17 se muestran los valores de las pruebas estadísticas de contraste. En ambos casos hay diferencias significativas (p <<0,01), con un nivel de confianza α=0,01, además, Lambda de Wilks, mostro un valor mucho menor (Wilk´s λ= 0.000006069) al encontrado para A. pulcherrima, donde la varianza explicada es casi nula y de esta forma confirmando que los datos de esta especie están altamente correlacionados y que presenta diferencias significativas muy grandes en la comparación inter e intra-grupos. Tabla 17. Resultados de los estadísticos de contraste Lambda de Wilks y Traza de Pillai para Pogonopus speciosus. Recolección de datos realizada en la estación 3 (Cerro Chimichagua 2).

P. speciosus Estadístico Grados de libertad 1


Lambda de Wilks 0.000006069 42.0000 228.6000 67.7900 0.0000 Traza de Pillai 3.5160 42.0000 318.0000 10.7200 0.0000

En la figura 37, se muestra el diagrama bidimensional de Pogonopus speciosus. Esta especie presento mayor diferencia significativa, no solo por los resultados de los estadísticos de contraste, sino también por las distancias de Mahalanobis que presentan magnitudes superiores a las de A. pulcherrima; en el eje de las X es de 6 y en el Y de 5. Las elipses presentan intervalos de confianza ajustados, debido a que presenta valores constantes de volumen y de concentración de néctar en el día, sin valores extremos, lo cual ajusta la variabilidad de los datos reduciendo los intervalos de confianza. Los datos de horas de la tarde (1400 a 1800 horas), son los que muestran una correlación más fuerte de los “variados”, como sucede entre las 1600 y las 1800 horas, donde las elipses se superponen. Los datos entre las 0600 y las 1400 horas no muestran superposición de las elipses y son los que presentan los menores intervalos de confianza por el tamaño de la elipse. Esta especie vegetal presenta una independencia en los grupos, señalando que cada intervalo de hora presenta características particulares de las variables evaluadas y que no llegarían a ser influenciadas por otro grupo, como sucede en A. pulcherrima, donde los grupos se solapan entre si, produciendo variabilidad muy alta en los datos (“variados”), producto de valores extremos.

Capítulo 3 73

Capítulo 3 74

Figura 35. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Aphelandra pulcherrima en la estación dos (CC1).

Capítulo 3 75

Figura 36. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Aphelandra pulcherrima en la estación tres (CC2).

Capítulo 3 76

Figura 37. Análisis de varianza multivariado (MANOVA), para datos ambientales, de volumen y de concentración de néctar para Pogonopus speciosus en la estación tres (CC2).


(Cesar, Colombia)

3.6.1.1. Análisis de correlación En la tabla 18, se presentan los resultados del análisis no paramétrico de Spearman para los parámetros ambientales y de néctar para A. pulcherrima, ya que los datos no cumplen el supuesto de normalidad. Las variables hora y concentración de azucares (Brix %) no presentaron diferencias estadísticamente significativas (rs= -0,0747, p= 0,3008); su relación lineal (rs) fue negativa y bastante deficiente, señalando que la hora del día no es un factor que determine la concentración de azucares en el néctar o su variación, posiblemente porque se encuentra enmascarada por otras variables del análisis que tienen mayor influencia sobre ésta. Las otras correlaciones presentaron resultados significativos tal como se observa en la tabla 18. Si se toman en cuenta las variables volumen y concentración de néctar y se relacionan con los datos de la hora (solo para volumen), de la temperatura, de la humedad relativa (HR%), de la luz UVB, se presentan diferencias significativas, lo cual muestra que las variables ambientales son factores que influyen sobre el néctar tanto en su producción como en la calidad (concentración) de este. El volumen del néctar presentó una correlación baja con la hora y moderada con la temperatura, con la humedad relativa y con la luz UVB. La concentración de azucares (Brix%) presentó correlaciones bajas con la temperatura, con la humedad relativa y con la luz UVB. En este caso, la fuerza de la interacción de estas variables sobre la concentración permite interpretar que pequeños cambios ambientales pueden afectar el recurso néctar; los valores negativos o lo positivos, solo señalan la direccionalidad de la correlación interpretándose como acciones inversas o directamente relacionadas. Tabla 18. Análisis de correlación no paramétrica de Spearman para los datos de néctar de A. pulcherrima.

Spearman (rs) Hora Temperatura

HR (%)

LUZ UVB

Volumen (µl)

Brix (%)

Hora 0.5858 -0.4769 0.3485 -0.2895 -0.0747

Valor de p 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.3008

Temperatura 0.5858 -0.8088 0.5216 -0.4397 -0.2795

Valor de p 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0001 HR (%) -0.4769 -0.8088 -0.5964 0.4478 0.2721

Valor de p 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0001

LUZ UVB 0.3485 0.5216 -0.5964 -0.4163 -0.2082


(Cesar, Colombia) Valor de p 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0036

Volumen (µl) -0.2895 -0.4397 0.4478 -0.4163 0.8329

Valor de p 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0036 Brix (%) -0.0747 -0.2795 0.2721 -0.2082 0.8329

Valor de p 0.3008 0.0001 0.0001 0.0036 0.0000 Nota: Valores rs, se encuentran en la primera celda, en la segunda el valor de p para cada variable analizada.

En la tabla 19, se muestran los resultados de las correlaciones parciales para las variables ambientales y para el volumen y la concentración del néctar de Aphelandra pulcherrima. Las variables que muestran diferencias significativas son: hora-temperatura, hora-volumen, hora-concentración (Brix%), temperatura-humedad relativa (HR%), temperatura-concentración (Brix%), HR%-luz UVB y volumen-concentración (Brix%). A diferencia del análisis de correlación no paramétrico de Spearman, la hora si muestra una relación significativa con la concentración de azucares (Brix%), lo cual indica que la concentración presenta variaciones con respecto a la hora del día, sin embargo la correlación es baja (∆R2=0,2298, p 0,0014). La HR% y la concentración BRIX%, mostraron que no hay diferencias significativas, posiblemente por una alta cantidad de datos con valor cero o porque los valores llegaron a agruparse en ciertos momentos del día. Esta variable también presentó una correlación muy baja (∆R2=-0.0924, p 0,2051), indicando que la variable por sí sola no es un factor determinante en los cambios de concentración. De manera adicional, la direccionalidad cambió de positiva a negativa, lo cual indica que a mayor HR% menor será la concentración de azucares y viceversa. Tabla 19. Análisis de correlación parcial para los datos de néctar de A. pulcherrima.

Correlación Parcial Hora Temperatura

HR (%)

LUZ UVB

Volumen (µl) Brix (%)

Hora 0.4739 0.1126 -0.0468 -0.2610 0.2298

Valor de p 0.0000 0.1220 0.5210 0.0003 0.0014

Temperatura 0.4739 -0.7402 -0.0814 -0.1387 -0.1837

Valor de p 0.0000 0.0000 0.2640 0.0563 0.0112

HR (%) 0.1126 -0.7402 -0.4433 -0.1052 -0.0924

Valor de p 0.1220 0.0000 0.0000 0.1486 0.2051 LUZ UVB -0.0468 -0.0814 -0.4433 -0.0312 0.0222

Capítulo 3 79

Valor de p 0.5210 0.2640 0.0000 0.6695 0.7611

Volumen (µl) -0.2610 -0.1387 -0.1052 -0.0312 0.4339

Valor de p 0.0003 0.0563 0.1486 0.6695 0.0000

Brix (%) 0.2298 -0.1837 -0.0924 0.0222 0.4339

Valor de p 0.0014 0.0112 0.2051 0.7611 0.0000

Nota: Valores rs, se encuentran en la primera celda, en la segunda el valor de p para cada variable analizada. En la tabla 20, se presentan los resultados del análisis no paramétrico de Spearman para los datos ambientales y de néctar de P. speciosus. Las variables hora-luz UVB, hora-volumen y luz UVB-concentración de azucares (Brix%) no presentaron diferencias estadísticamente significativas (ver tabla--). La correlación entre hora-luz UVB presento un valor negativo y fue muy baja (rs=-0,1773), señalando que la hora del día no es un factor que determine la intensidad de la luz ultravioleta, es decir, que esta variable de la hora directamente no determina que entre más horas del día pasen, menor va a ser la intensidad de la luz UVB o viceversa. En los sitios de estudio, esta misma tendencia se observó para la variable humedad relativa (HR%). Las otras correlaciones presentaron resultados significativos tal como se observa en la tabla 20. De las 15 correlaciones realizadas, el 20% (tres) fueron muy bajas, el 40% (seis) fueron bajas, el 26,7% (cuatro) moderadas y en las categorías de buena y muy buena se encontró solo una para cada una, siendo la de mayor valor, una correlación inversa entre la temperatura y la humedad relativa (rs=-0,9073) lo cual es lógico de esperar. Para las variables concentración (BRIX%) y volumen, se presentaron diferencias significativas con relación a las otras variables evaluadas (sin tener en cuenta la variable hora y la luz UVB), mostrando que para esta especie vegetal, el néctar presenta alteraciones si hay cambios en las variables ambientales. Una correlación muy baja se presentó entre la concentración y la luz UVB (rs=-0,0388, p 0,76766) y no presentaron diferencias estadísticamente significativas, lo cual indica que este factor no influye en la concentración de néctar; por el contrario, las variables volumen y luz UVB presentaron una correlación positiva moderada y diferencias significativas (rs=-0,4948, p 0,0001), lo cual indica que la luz influye en la cantidad de néctar que produce la flor. Este análisis refleja que si el conjunto de variables, presenta pequeñas variaciones, traducido en cambios ambientales, pueden afectar el recurso néctar. Al igual que para A. pulcherrima, los valores negativos o lo positivos, solo señalan la direccionalidad de la correlación interpretándose como relaciones inversas o directas respectivamente.


(Cesar, Colombia) Tabla 20. Valores de los análisis de correlación no paramétrico de Spearman para las variables ambientales, de concentración y volumen de néctar de la especie vegetal Pogonopus spiciosus.

Correlación no

paramétrico Spearman Hora Temperatura

HR (%)

Luz UVB

Volumen (µl)

Brix (%)

Hora 0.5562 -0.3985 -0.1773 0.0187 0.3095

Valor de p 0.0000 0.0015 0.1717 0.8862 0.0152

Temperatura 0.5562 -0.9073 0.4625 -0.3620 0.3967

Valor de p 0.0000 0.0000 0.0002 0.0041 0.0015

HR (%) -0.3985 -0.9073 -0.6699 0.4667 -0.3709

Valor de p 0.0015 0.0000 0.0000 0.0001 0.0033

Luz UVB -0.1773 0.4625 -0.6699 -0.4948 0.0388

Valor de p 0.1717 0.0002 0.0000 0.0001 0.7666

Volumen (µl) 0.0187 -0.3620 0.4667 -0.4948 0.3393

Valor de p 0.8862 0.0041 0.0001 0.0001 0.0075

Brix (%) 0.3095 0.3967 -0.3709 0.0388 0.3393

Valor de p 0.0152 0.0015 0.0033 0.7666 0.0075

En la tabla 21, se muestran los resultados de las correlaciones parciales para las variables ambientales, el volumen y la concentración del néctar de P. speciosus. El 46,6% de las variables mostraron diferencias significativas y son: hora-humedad relativa, hora-luz UVB, temperatura-HR%, HR%-BRIX%, HR%-luz UVB, luz UVB-volumen y volumen-BRIX%. El 73,3% de las correlaciones disminuyo su fuerza de correlación con respecto a lo evaluado en el análisis de correlación no paramétrico de Spearman y solamente cinco correlaciones cambiaron la direccionalidad de positivo a negativo y una de negativo a positivo. Cuando se correlaciona la temperatura con el volumen y con la concentración de azucares BRIX%, los valores mostraron que no hay diferencias significativas; esta variable presento una muy baja y una baja correlación respectivamente (Temp.-Vol. ∆R2=0.1082, p 0,4231 y Temp.-Brix%. ∆R2=-0.2031, p 0,1297). La variable (temperatura) por si sola no es un factor determinante en los cambios del volumen y de la concentración del néctar.

Capítulo 3 81

Tabla 21. Análisis de correlaciones parciales de variables ambientales, de volumen y de concentración de néctar de Pogonopus spiciosus.

Correlación parcial Hora Temperatura

HR (%)

Luz UVB

Volumen (µl)

Brix (%)

Hora -0.0184 -0.4806 -0.5412 0.1262 -0.1161

Valor de p 0.8920 0.0002 0.0000 0.3496 0.3899

Temperatura -0.0184 -0.7847 -0.2079 0.1082 -0.2031

Valor de p 0.8920 0.0000 0.1208 0.4231 0.1297

HR (%) -0.4806 -0.7847 -0.5868 0.1230 -0.3596

Valor de p 0.0002 0.0000 0.0000 0.3620 0.0060

Luz UVB -0.5412 -0.2079 -0.5868 -0.3802 -0.1602

Valor de p 0.0000 0.1208 0.0000 0.0035 0.2339

Volumen (µl) 0.1262 0.1082 0.1230 -0.3802 0.2475

Valor de p 0.3496 0.4231 0.3620 0.0035 0.0634

Brix (%) -0.1161 -0.2031 -0.3596 -0.1602 0.2475

Valor de p 0.3899 0.1297 0.0060 0.2339 0.0634

3.6.2. Observaciones personales.

De los tres remanentes evaluados en la estación tres (CC2), se presentó a lo largo del estudio extracción de madera por parte de los habitantes de la zona (Figura 38). Según pobladores de la misma comunidad, se usa principalmente para el arreglo y la construcción de cercas y de viviendas, además, hay ingreso permanente de ganado. Figura 38. Evidencia de deforestación de bosque tropical seco, realizado por la comunidad para la elaboración y arreglo de cercas y de viviendas.


(Cesar, Colombia)

3.7. Discusión

3.7.1. Análisis de varianza multivariado (MANOVA). El análisis de varianza multivariado presenta ventajas al analizar información, proveniente de variables que en conjunto explican un fenómeno, entre sus ventajas figura que es una técnica lo suficientemente robusta que contribuye a minimizar distorsiones (Blackith y Reyment 1971) por datos atípicos que puedan presentarse. La producción de flores tomando en cuenta las variables ambientales, presentó diferencias en las pruebas estadísticas de contraste. Este análisis determino que la distribución de flores en cada sitio y en cada mes varía según las condiciones ambientales de la zona de estudio. La mayoría de especies vegetales floreció en la época con montos bajos de lluvias (época seca), correspondiendo a los centroides 8, 10 y 11 que se encuentran mas agrupados y presentan una mayor densidad de flores en los meses enero-feb y feb-marzo. Estos resultados coinciden con lo mencionado por Arizmendi y Ornelas (1990) para el mismo tipo de formación de Bosque Tropical Seco y por Manuel-T (1975) para una selva húmeda de México. Como este análisis toma en cuenta todas las variables en conjunto, es de esperar que meses secos se encuentren muy cerca de meses lluviosos que presenten alta proporción de flores, como sucedió con los centroides uno, cuatro y cinco. Los meses en los cuales la densidad relativa de flores fue baja y los parámetros como temperatura, humedad relativa, luz ultravioleta B alta tuvieron valores particulares de la época seca o de la época de lluvias, se asociaron con centroides más alejados, como el dos, tres y seis, que es de esperar porque en esos meses muy pocas especies se encontraban en floración. En cuanto al clima, el centroide dos y tres correspondien a la época de intensas lluvias del mes de septiembre y el seis al mes de enero-febrero (época seca), de la estación dos, donde la densidad de flores de A. pulcherrima descendió y las condiciones micro-climáticas fueron más severas

Capítulo 3 83

por la drástica reducción de la cobertura vegetal. Este análisis presenta características que lo hacen muy práctico. Se puede evaluar todo el fenómeno y visualizarlo en una figura, además, permite medir el grado de separación entre los conjuntos de “variados”, lo cual se realizó con la distancia generalizada de Mahalanobis (D2), que no varía según la escala. El método mide la distancia entre dos variables en un espacio multidimensional compuesto de todos los caracteres medidos disponibles. Es una medida constante entre dos caracteres que dependen únicamente del carácter inicial medido, su número, valor y precisión. Se calcula por el valor de las medias, identificando cual entidad es similar y cual relativamente es más distinta (Harberd 1962). Las distancias de Mahalanobis son el método más indicado cuando se trabajan con un conjunto de variables altamente correlacionadas, además, que esta técnica proporciona resultados que pueden ser interpretados fácilmente (Goodman 1972; Robinson y Hoffmann 1975). Los registros de la concentración de néctar según la variación de la temperatura, la humedad relativa, la luz ultravioleta B la lo largo del día, se muestra en las figuras 35, 36 y 37. A. pulcherrima en las estaciones dos y tres, mostró una fuerte correlación de los datos por la superposición de las elipses de los grupos, lo cual se debe principalmente a factores como la humedad relativa y la temperatura y no a la incidencia de luz ultravioleta ni a la hora. En las figuras 36 y 37 se observa que presenta néctar para la comunidad de colibríes en horas de la mañana y finalizando la tarde, aunque entre las 1000 y las 1400 horas los valores que se midieron fueron los extremos, lo cual es consistente con lo observado en campo, porque en ese horario la secreción de néctar disminuyo drásticamente, con una tendencia de valores de cero tanto para el volumen como para la concentración, además tanto la temperatura como la humedad mostraron valores máximos y mínimos respectivamente. Este comportamiento coniciden con los planteados por Amaya-M (1991), quien para Aphelandra barkleyi, registro el mismo patrón acá presentado. A. pulcherrima al ser una planta herbáceo se protege de la incidencia de la luz ultravioleta con el dosel del bosque, por los que la temperatura y la humedad relativa son las que regulan tanto la producción como la concentración y el volumen del néctar. Sin embargo Sampson y Cane (1999) consideran que las variaciones diurnas del néctar se deben solo a la humedad. Como se muestra en nuestros resultados de la correlación no paramétrica de Spearman, la temperatura presenta una correlación muy buena con la humedad relativa (rs=-0.9073, p <<0,05), en nuestros resultados, la temperatura también es un factor que incide en las características del néctar. Solo tener la incidencia de estos dos factores, permite que en el sotobosque las condiciones sean menos drásticas para el néctar,


(Cesar, Colombia) lo cual explicaría la fuerte correlación y el solapamiento de los grupos. El habito de crecimiento y la protección de la luz ultravioleta favorecen a A. pulcherrima, ya que Krupa y Kickert (1989), sugirieron que las especies más vulnerables a la luz UVB, son la plantas herbáceas. Caso contrario sucede con P. speciosus, donde la temperatura, la humedad relativa, la hora del día y la incidencia de la luz ultravioleta, determinan e influyen mas en la creación de los “variados”. Esta planta se encontraba en el borde del bosque del Cerro Chimichagua 2 (Estación 3), los datos de las variables ambientales variaron drásticamente a lo largo del día, sobre todo la luz ultravioleta. Esto explicaría la razón por la cual los datos y las elipses se encuentran tan separadas entre las 0600 y las 1600 horas. Las variables ambientales, sobre todo la luz UVB, determinaron que entre las 1000 y las 1400 horas, los valores presentaran mayor grado de distanciamiento. Estas son las horas de mayor intensidad lumínica y por ende de mayor incidencia de la luz ultravioleta la cual puede afectar la calidad y la cantidad del néctar.

3.7.2. Análisis de correlación.

3.7.2.1. Correlación parcial Cuando se toman las variables de manera independiente, se reduce la explicación del fenómeno sobre la variable dependiente, en este caso la concentración o el volumen del néctar. Este resultado demostraría que una sola variable ambiental como las evaluadas en este trabajo, no produce cambios tan drásticos sobre el néctar, como si lo haría el conjunto de variables ambientales. La variable HORA que en el análisis de correlación no paramétrico de Spearman, no mostró diferencias significativas y su correlación fue muy baja (rs=-0,0747, p 0,3008), en el análisis de correlaciones parciales mostró todo lo contrario (∆R2=0.2298, p 0,0014), cambiando su direccionalidad de negativa a positiva, indicando que la hora por si sola afectaría la concentración del néctar, es decir que entre mayor o menor sea la hora mayor o menor será la concentración del néctar (correlación lineal positiva), pero hay que considerar que esta variable no afecta directamente la concentración del néctar, como si lo haría la adición de otras variables. En este análisis, la disminución de la fuerza de las correlaciones entre las variables, propone que por si solas pierden poder explicativo del fenómeno, pero que esta técnica puede ayudar a descubrir, confirmar o complementar tendencias que con una sola técnica como la correlación no paramétrica de Spearman no pueden

Capítulo 3 85

evidenciarse. Esta última aproximación toma en cuenta el conjunto de variables y permite explicar el fenómeno de una manera mas practica y completa.

Capítulo 4 86

4. Consideraciones finales

4.1. Importancia para la conservación

• Los colibríes al ser las aves más especializadas en nuestro ecosistema y ser prácticamente dependientes del néctar necesitan de plantas productoras de néctar para suplir requerimientos alimentarios y alimenticios. El beneficio que prestan es que las plantas lleven a cabo sus procesos de mantenimiento y de reproducción, por esta razón, es de gran importancia mantener hábitats adecuados para su permanencia. En el caso de Chimichagua y de muchos sectores de Bosque Tropical Seco en el departamento del Cesar y la costa Caribe, se observa una tendencia a encontrar solo fragmentos relictuales de este tipo de formación vegetal, que difícilmente pueden sostener una diversidad y abundancia de colibríes, lo cual está causando la disminución de poblaciones y de especies de la familia Trochilidae.

• Las especies vegetales visitadas por colibríes y que conforman una gran comunidad vegetal en formaciones de Bosque Seco Tropical, dependen de este grupo de aves nectarívoras para el transporte de polen y de esta forma iniciar con sus procesos de reproducción para la formación de frutos con semilla que serán consumidos y dispersados por otras aves, así como para aumentar el flujo genético entre poblaciones, generando una co-dependencia de la planta al necesitar del ave para su reproducción y del ave para tener una fuente de alimento para su mantenimiento. Por eso, es muy importante conservar las coberturas vegetales que aún persisten, adelantando procesos de restauración y de reforestación en zonas protegidas como el cerro Chimichagua, en especial los sitios adyacentes a sistemas hídricos. En este estudio la comunidad de colibríes visitó 22 especies de plantas (unas utilizadas con mayor intensidad), siendo un panorama alentador para la conservación tanto en el municipio de Chimichagua como a nivel regional de este tipo de bosque que esta altamente amenazado por procesos antrópicos.

Capítulo 3 87

4.2. Recomendaciones

• Realizar muestreos consecutivos con mayor amplitud temporal (por lo menos 12 meses), en los cuales se registren aspectos fenológicos de la floración de las especies más importantes para la comunidad de colibríes de la zona de estudio.

• Evaluar fragmentos o remanentes de BsT, alrededor de la ciénaga de Zapatosa, donde por información de la comunidad hay plantas en floración de manera permanente y se observan con mayor frecuencia colibríes.

• Identificar posibles corredores o fragmentos cercanos empleados por L. goudoti y P. anthophilus, que permitan suplementar los requerimientos alimentarios.

• Analizar la distribución de recursos florales y los tamaños poblacionales tanto de plantas como de colibríes, relacionándolo con los tamaños de áreas para proporcionar información que permita conocer los umbrales para ecosistemas de características similares.

• Estudiar de aspectos demográficos de las poblaciones de L. goudoti y P. anthophilus que permitan establecer si tanto el área como la cantidad de recursos disponibles pueden alterar patrones reproductivos.

88

Anexo A. Manual fotográfico de las plantas visitadas por la comunidad de troquilidos en los tres remanentes de Bosque Tropical seco (BsT), en el municipio de Chimichagua (Cesar, Colombia).

(a) (b)

Vista ecuatorial (a) del grano de polen y flores (b) de Aphelandra pulcherrima (DALC 100)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Cochlospermun vitifolium (DALC 123)

Anexo A. Manual fotográfico de las plantas visitadas por la comunidad de troquilidos 89

(a) (b)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen de Hemistylus sp. (DALC 102)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Ipomoea batatoides (DALC 128 y 130)


(Cesar, Colombia)

(a) (b)

Vista polar (a) del grano de polen y flores (b) de Ipomoea trifida (DALC 108 y 109)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Malvaviscus sp. (DALC 147)


(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Passiflora edulis (DALC 145)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Pogonopus speciosus (DALC 107)


(Cesar, Colombia)

http://biogeodb.stri.si.edu/bioinformatics/

dfmfiles/files/c/14856/14856.JPG (a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Senna reticulata (DALC 119)

http://biogeodb.stri.si.edu/bioinformatics

/dfmfiles/files/c/29520/29520.jpg (a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Sterculia apetala (DALC 125)


(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Tabebuia chrysea (DALC 135)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Tabernaemontana amygdalifolia (DALC 120)


(Cesar, Colombia)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Morfoespecie sp1 (DALC 126)

(a) (b) (c)

Vista ecuatorial (a) y polar (b) del grano de polen y flores (c) de Morfoespecie sp2 (DALC 127)


(a) (b)

Vista polar (a) del grano de polen y flores (b) de Morfoespecie sp5 (DALC 146)

96

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EFECTO DE LA FRAGMENTACIÓN SOBRE LA ...Resumen Se evaluó el efecto de la fragmentación del...

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