TOXOPLASMOSIS EN CAMÉLIDOS SUDAMERICANOS ESTUDIOS … · taquizoítos a nivel de las células...
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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
Sistema de Revisiones en Investigación Veterinaria de San Marcos
Autor:
Universidad Nacional Mayor de San MarcosFacultad de Medicina Veterinaria
José Manuel Angulo Tisoc
TOXOPLASMOSIS EN CAMÉLIDOS SUDAMERICANOS
ESTUDIOS SOBRE PREVALENCIAS EN PERÚ
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1. PRESENTACIÓN�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������
2. INTRODUCCIÓN�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������
3. ETIOLOGÍA�������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������
4. ASPECTOS MORFOLÓGICOS�����������������������������������������������������������������������������������������������������
5. BIOLOGÍA DEL PARÁSITO���������������������������������������������������������������������������������������������������������
6. VÍAS DE TRANSMISIÓN���������������������������������������������������������������������������������������������������������������
7. IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA���������������������������������������������������������������������������������������
8. DIAGNÓSTICO��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������
9. PREVALENCIAS EN PER�����������������������������������������������������������������������������������������������������������
10. CONCLUSIONES�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������
11. LITERATURA CITADA�����������������������������������������������������������������������������������������������������������
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TOXOPLASMOSIS
EN CAMÉLIDOS
SUDAMERICANOS
ESTUDIOS SOBRE
PREVALENCIAS EN
PERÚ
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��������� ����� �� 1. PRESENTACIÓN
El presente documento muestra una
breve revisión sobre la toxoplasmosis en
relación a estudios de prevalencia en
camélidos sudamericanos realizados en el
Perú.
2. INTRODUCCIÓN
Los camélidos sudamericanos
(CSA) representan un gran capital pecuario
y genético en poblaciones andinas de
Sudamérica (Pinto et al., 2010). La alpaca y
la llama son especies domésticas que son
utilizadas para la producción de fibra,
carne, y de subproductos como pieles y
cuero que presentan un mercado industrial
y artesanal amplio, siendo así un recurso
importante para estas poblaciones y
sirviendo muchas veces como medio de
carga y transporte (Fernández Baca, 2005).
En tanto, la vicuña y el guanaco son
especies silvestres, siendo más importante
la primera por su excelente calidad de fibra.
Es así que Perú y Bolivia representan
el 51% y 34% de la población
sudamericana de CSA, respectivamente,
(FAO 2005). En el Perú se encuentran las
cuatro especies de CSA, de las cuales, en
mayor proporción, son alpacas y vicuñas.
Durante su crianza se presentan
problemas sanitarios que repercuten
económicamente en el productor alpaquero,
en los que destacan los causados por
agentes infecciosos y parasitarios
(Ameghino y DeMartini, 1991; Sumar,
1991; Franco et al., 1998; FAO 2005; Pinto
et al., 2010), dado que ocasionan una
disminución de la calidad y producción de
fibra y carne (Guerrero y Leguía, 1987;
Guerrero et al., 1994), además de asociarse
a bajas tasas de fertilidad y natalidad,
mortalidad embrionaria, entre otras;
afectando así la producción y productividad
de esta especie.
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Al respecto, el parásito Toxoplasma
gondii es reportado como patógeno
primario en CSA (Leguía et al., 1988;
Jarvinen et al., 1999; Suárez et al., 2004),
considerando, además, que afecta a unas
300 especies de mamíferos y aves (Rojas,
2003), siendo los ovinos y caprinos los más
perjudicados (Jarvinen et al., 1999; Dubey,
2010). Este protozoario se encuentra
asociado a problemas reproductivos como
abortos, momificación de fetos y
mortinatos, así como nacimiento de crías
débiles (Ramírez, 1991; Acha y Szyfres,
2003); además de ser considerado
zoonótico (Acha y Szyfres, 2003),
especialmente en personas que presentan un
sistema inmunológico comprometido
(Martín-Hernández y García-Izquierdo,
2003).
3. ETIOLOGÍA
Toxoplasma gondii es un protozoo
intracelular del phylum Apicomplexa,
clase Sporozoea, orden Eucoccidia y
familia Sarcocystidae, de parentesco con
Neospora caninum (Dubey, 2010). En
1908, Nicolle y Manceaux aislaron el
parásito en células mononucleares de
hígado y bazo de roedores africanos
llamados gondii (Ctenodactylus gundi) en
Túnez. Splendore luego descubrió el
parásito en un conejo de laboratorio en Sao
Paulo -Brasil (Martin, 1983; Valdez et al.,
1996; Bustinza, 2000). Toxoplasma gondii,
se encuentra distribuido mundialmente y es
considerado, principalmente, por su
implicancia zoonótica, así como también,
una de las principales causas de problemas
reproductivos en ovinos y caprinos.
4. ASPECTOS MORFOLÓGICOS
T. gondii presenta tres etapas
infecciosas (taquizoitos, bradizoitos,
ooquistes), las cuales presentan
características morfológicamente distintas.
Los taquizoitos se caracterizan por
presentar una forma de media luna y un
tamaño aproximado de 2 µm x 6 µm, los
cuales ingresan hacia la membrana de la
célula huésped mediante penetración activa,
para luego ser rodeados por una vacuola
parasitófora, la cual provee los mecanismos
de defensa (Dubey et al., 1998). Su
multiplicación asexual se produce por
divisiones binarias repetidas (endodiogenia)
que conlleva a generar la destrucción de la
célula huésped.
Posteriormente a este proceso, se
produce la formación de quistes a nivel
tisular, los cuales pueden persistir durante
toda la vida del huésped, varían de tamaño
entre 5 a 70 µm y contienen bradizoítos, los
cuales se encuentran en grandes cantidades,
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son delgados, en forma de media luna y
miden aproximadamente 7µm.
Estos quistes pueden localizarse a
nivel visceral (riñón, pulmón e hígado) y
también ocupar tejidos musculares
(cardiaco y esquelético) y neuronales (a
nivel ocular y cerebral. La posición del
núcleo es una de las diferencias entre
bradizoítos y taquizoítos, ya que en el
primero se sitúa hacia el nivel extremo
posterior mientras en el otro a nivel central,
además, los bradizoitos contienen mayor
cantidad de micronemas y gránulos de
amilopectina y poseen mayor resistencia a
la pepsina y la tripsina.
Finalmente, los ooquistes de T.
gondii se forman sólo en los félidos, ya que
posterior al consumo de taquizoítos,
bradizoitos u esporozoitos se produce una
fase asexual y luego sexual que finalmente
lleva a la eliminación de los mismos por las
heces hacia el medio ambiente. Estos
ooquistes no son esporulados, son
subesféricos con un diámetro de 10 µm x
12 µm. Entre el primer y quinto día se
produce la esporulación dependiendo de las
condiciones climatológicas. Cada ooquiste
esporulado contiene dos esporoquistes
elipsoidales conteniendo cuatro
esporozoitos cada uno de 2 µm x 6 a 8 µm
de tamaño.
5. BIOLOGÍA DEL PARÁSITO
T. gondii presenta, por lo general, un
ciclo biológico indirecto, considerando que
al ser un parásito heteroxeno facultativo no
depende de un hospedador intermediario.
En el caso de los félidos (hospedadores
definitivos), el ciclo se inicia comúnmente
debido a la ingestión de tejidos de animales
infectados que contienen quistes con una
gran cantidad de bradizoitos en su interior.
A su vez, otras vías de transmisión son
tanto mediante el consumo de alimentos o
bebidas contaminadas con ooquistes
esporulados o por vía transplacentaria
(Dubey, 1994). Estos quistes u ooquites son
digeridos por enzimas proteolíticas
liberando zoitos, los cuales ingresan y
penetran a nivel de las células epiteliales
del intestino delgado iniciando así, cinco
generaciones asexuales (A-E) de
esquizontes por endodiogenia.
Posteriormente, se produce la
reproducción sexual, en donde los
merozoitos D o E dan lugar al
microgamonte y macrogamonte. El
primero, a su vez, se divide formando
microgametos biflagelados que viajan y
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penetran el macrogameto; una vez
fertilizado el macrogameto, se produce la
formación del cigoto revestido de una
cubierta formando así el ooquiste que luego
será eliminado por las heces. T gondii
puede persistir en el tejido intestinal y
extraintestinal de felinos incluso durante
toda su vida (Soulsby, 1987; Rojas, 1990;
Dubey et al., 1998; Leguía y Casas, 1999;
Dubey y Lappin, 2000; Rojas, 2003).
En el caso de los hospedadores
intermediarios que incluyen también a los
felinos, se produce la ingestión de
ooquistes, liberando luego a los
esporozoitos que se diseminan vía
sanguínea y se ubican en diversos tejidos,
produciéndose la fase aguda de la infección
mediante la primera esquizogonia de
taquizoítos a nivel de las células nucleadas,
la que ocurre en casos de inmunosupresión
o primoinfección (Leguía y Casas, 1999;
Rojas, 2003, 1990). Posteriormente, se
produce la segunda esquizogonia de
bradizoitos dentro de los quistes tisulares,
correspondiente a la fase crónica de la
infección. Si el hospedador intermediario
ingiere tanto taquizoítos como bradizoítos,
reanudaría la fase extraintestinal, en tanto
que en el hospedador definitivo se iniciaría
la fase enteroepitelial (Rojas, 2003).
Existe la vía de transmisión
congénita, la que se produce durante la
gestación en mujeres, ovinos y cabras
mediante el paso de taquizoítos de la madre
hacia el feto, provocando así, placentitis e
incluso mortalidad fetal (Dubey y Lappin,
2000).
Se desconoce la proporción de
abortos por agentes infecciosos en CSA
(Sumar 2002); sin embargo, se han
reportado dos casos de aborto en llamas por
toxoplasmosis en EE.UU. (Cheney y Allen,
1987), en tanto que Jarvinen et al. (1998)
manifiestan que no observaron abortos en
dos llamas infectadas con ooquistes.
6. VÍAS DE TRANSMISIÓN
Esta enfermedad presenta una
distribución mundial y afecta alrededor de
trescientos mamíferos y aves (Rojas,
2003). Es así que el parásito presenta tres
formas de transmisión: la primera mediante
la ingestión de ooquistes esporulados por
contaminación fecal. La segunda por
ingestión de quistes tisulares (bradizoitos) o
pseudoquistes (taquizoítos) en carne cruda
o mal cocida. La tercera vía es la vía
congénita o transplacentaria mediante el
pasaje de taquizoítos (Rojas, 1990; Dubey,
1994). No obstante, se consideran otras vías
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de transmisión menos comunes como la
ingestión de huevos conteniendo
taquizoitos o leche no pausterizada, además
de las transfusiones sanguíneas y
transplantes de órganos (Atías, 1991;
Dubey, 1994; Dubey y Lappin, 2000).
7. IMPORTANCIA EN SALUD
PÚBLICA
La importancia del T. gondii en salud
pública radica en que ha sido reportada la
presencia de anticuerpos contra T. gondii
hasta en un 60% de la población mundial
(Rojas, 2003), además de la gravedad de la
infección congénita y sus secuelas (Acha y
Szyfres, 2003). Algunas mujeres
embarazadas pueden manifestar cuadros
abortivos (Martín-Hernández y García-
Izquierdo, 2003).
En pacientes inmunocompetentes, la
inmunidad controla la infección inicial y el
parásito permanece en las células formando
quistes tisulares y allí permanecen
indefinidamente. En la forma crónica,
cuadros de inmunosupresión pueden
conllevar a la ruptura de los quistes
produciendo una reacción inflamatoria
local, lo que sucede en la toxoplasmosis
ocular adquirida de forma congénita (Pardo
et al., 2004; Montoya et al., 2005).
La mayoría de infecciones congénitas son
asintomáticas, aunque en algunos casos los
niños nacen con la enfermedad aguda,
presentando hidrocefalia, lesiones oculares
y viscerales. En otros casos, la enfermedad
se desarrolla después del nacimiento o
queda latente por mucho tiempo (Daffos et
al., 1988; Montoya et al., 2004).
Las prevalencias de esta enfermedad
son elevadas en presencia de humedad y de
climas cálidos, además del riesgo en
personas de mayor edad, por hábitos de
consumo y manipulación de carnes
infectadas (Tejada y Balvin, 1989; Atias y
Thiermann, 1997; Dubey et al., 1998). El
humano puede infectarse al consumir carne
de ovino parasitada, pero se desconoce
epidemiológicamente el rol del consumo de
carne de alpaca (Leguía, 1991a; Leguía,
1991b; Ramírez et. al., 1998). En síntesis,
produce altas morbilidades y,
probablemente, bajas mortalidades; no
obstante, la importancia epidemiológica
consiste en el riesgo de la transmisión
transplacentaria y las infecciones
oportunistas en pacientes
inmunocomprometidos (Atias y Thiermann,
1997).
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8. DIAGNÓSTICO
El diagnóstico se basa en el empleo
de diversas pruebas. Dentro de las no
serológicas se encuentran el aislamiento del
parásito, evaluación histológica
convencional, inmunohistoquímica,
detección de ácidos nucleicos del parásito,
inmunoblot, prueba de intradermo reacción
con toxoplasmina o prueba de reacción
intradérmica a la toxoplasmina (Uggla et
al., 1987; Buxton, 1990; Atias y
Thiermann, 1997; Botero y Restrepo, 2003;
Montoya y Liesenfeld, 2004; Wolf, et al.,
2005).
Con la finalidad de detectar la presencia de
anticuerpos contra T. gondii, las pruebas
serológicas incluyen: Prueba Sabin-
Feldman (DT), hemaglutinación indirecta
(IHA), Inmunofluorescencia indirecta
(IFA), Prueba modificada de aglutinación
(MAT), Aglutinación de látex (LA),
Enzima ensayo inmunoabsorbente ligado
(ELISA), Fijación del complemento (CF).
Dentro de las técnicas moleculares
empleadas se encuentra la Reacción en
cadena de la polimerasa (PCR), prueba que
es rápida y altamente sensible y específica.
(Dubey., 2010).
9. PREVALENCIAS EN PERÚ
En el Perú se han realizado diversos
estudios que evalúan la prevalencia de este
parásito en CSA en diversos
departamentos; es así que en alpacas se
reportan variadas prevalencias, en Puno de
50 % (Leguía et al., 1998), 44.5% (Gómez
et al., 2003) y 24% (Góngora, 1992); en
Junín de 21% (Poma et al., 2008) y 8.5%
(De la Cruz et al., 2011); en Huancavelica
de 36.5% (Valencia et al., 2009) y en
Cusco de 34.5% (Suárez et al., 2004),
35.7% (Ramírez et al., 2005) y 25.8%
(Angulo et al., 2014) mediantes las técnicas
de HAI e IFA.
Diversos estudios en llamas han
reportado en Puno un 27.9% (Gómez et al.,
2003), 47.5% (Marcas et al., 2004), 10.19%
(Saravia et al., 2004) y 13.7% (Chang et
al., 2009;); además en Junín de 36.7% y
6.5% (Loayza et al., 2011), mediante las
técnicas de HAI e IFA.
Finalmente, estudios de prevalencia
en vicuñas han evidenciado/reportado
porcentajes de 14.85% (Pastor et al., 2003)
y 5.8% (Zuzunaga et al., 2006) en los
departamentos de Puno y Ayacucho
mediante las técnicas de HAI e IFA,
respectivamente.
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La variabilidad de resultados y
porcentajes es debido a la amplia diversidad
de factores de riesgo que están involucrados
en la presencia de esta enfermedad en CSA,
los que se clasifican en:
a) AMBIENTAL
Respecto a las condiciones
medioambientales, se infiere que el clima
húmedo en zonas bajas y aledañas a
bofedales incrementa el riesgo de infección
en alpacas al favorecer la viabilidad de los
ooquistes; mientras que el clima frío y seco
la reduce respecto a las llamas (Rojas,
1990; Gómez et al., 2003). Se considera
que una altitud menor a 4,200 y
temperaturas bajas son condiciones
favorables para la sobrevivencia de los
ooquistes de T. gondii (Pastor et al., 2003).
La presencia de hospedadores
definitivos, tales como felinos domésticos y
silvestres propios de la zona, tendrían la
capacidad de eliminar las formas infectivas
de T. gondii, inclusive con mayor riesgo en
zonas cercanas a poblados (Leguía et al.,
1987; Góngora 1992; Gómez et al., 2003).
No se descarta en zonas alejadas que los
hospedadores definitivos puedan ser gatos
domésticos vagabundos (cimarrones) y
silvestres como el gato montés andino y el
puma (Poma et al., 2008; Valencia et al.,
2009; De la Cruz et al., 2011).
También influiría la condición
meteorológica de la zona, debido a que la
sierra sur presenta una puna semihúmeda en
comparación con la sierra central, la que
favorece la viabilidad del ooquiste
infectivo, además de la presencia de un
ambiente más contaminado por la mayor
presencia de hospedadores definitivos
(Acha y Szyfres, 2003; Ramírez et al.,
2005).
.
b) BIOLÓGICO
Muchos estudios han podido
encontrar una correlación positiva entre la
presentación de T. gondii con el incremento
de la edad, lo cual es lógico de esperar, ya
que, a mayor edad existe mayor
probabilidad de infección por el grado de
exposición, y se podría considerar como un
probable factor de riesgo (Gómez et al.,
2003; Ramírez et al., 2005; De la Cruz et
al., 2011).
Según la variable sexo, se atribuye que
las hembras presentan una condición de
relajamiento inmuneperiparto, lo que
favorecería la susceptibilidad de la
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infección en relación a los machos
(Ramírez et al., 2005).
Una respuesta inmunitaria disminuida
debido al estrés ocasionado por la parición
y empadre casi simultáneo de la alpaca,
favorecería en la receptividad a la infección
por T. gondii, sumándose a ello los
periodos amplios de lactación y gestación
de la alpaca y a las faenas de
desparasitación y esquila (Rojas et al.,
1989; Novoa, 1991; Tizard, 1995; Sumar,
2002; Dubey y Lappin, 2000; Valencia et
al., 2009).
Otro aspecto a considerar sería la
forma de ingesta de forrajes por los
camélidos, ya que las alpacas acostumbran
cortar el pasto al ras, quedando más
expuestas a ingerir los ooquistes que las
llamas, las cuales al ser más selectivas, sólo
consumen las partes altas de los pastos.
(Gómez et al., 2003; Chang et al., 2009).
c) MANEJO
Este factor podría llevar también a
una variabilidad en los resultados, puesto
que, en algunos centros de producción, las
alpacas se encuentran bajo un sistema de
manejo cerrado donde las faenas de
parición, esquila y dosificaciones se
realizan en un mismo área, a diferencia que
otros lugares manejan una crianza de tipo
abierta, donde los animales son trasladados
hacia áreas centrales y comunes para
realizar las actividades de manejo,
conllevando así a producir un mayor estrés
(De la Cruz et al., 2011). Asimismo,
muchas veces al existir una crianza mixta,
los ovinos con problemas de aborto
favorecerían la contaminación de los
campos de pastoreo a través de la placenta,
representando así un foco de infección para
los CSA Rojas (1990).
d) TÉCNICA SEROLÓGICA
Adicionalmente, se sospecha que la
técnica de diagnóstico empleada es otro
aspecto a considerar frente a las diversas
prevalencias en nuestro país (Gómez et al.,
2003), ya que los últimos estudios han
empleado una dilución de 1/200 y no de
1/50 como era utilizada anteriormente en
las evaluaciones de CSA, ocasionando así
una sobreestimación de la infección
(Chávez et al., 2005). Tanto la técnica de
IFA con la de HAI varían con respecto a su
sensibilidad y especificidad (Valencia et
al., 2009).
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10. CONCLUSIONES
• La toxoplasmosis es una
enfermedad ampliamente
distribuida en el Perú con muchos
reportes de prevalencia en CSA.
• La toxoplasmosis presenta
tres estadios importantes dentro de
su ciclo biológico: taquizoíto,
bradizoíto y ooquiste.
• Su ciclo biológico
normalmente es indirecto, pero al
ser un parásito heteroxeno
facultativo, no depende de un
hospedador intermediario.
• Los estudios de prevalencias
sobre esta enfermedad reportadas
en nuestro país son muy variables
en los diversos departamentos.
• La variabilidad de
resultados y porcentajes es
probablemente debido a la amplia
gama de factores de riesgo que
afectan a los CSA, principalmente:
condiciones medioambientales
(humedad, calor, altitud, presencia
de félidos domésticos o silvestres);
factores biológicos (edad, sexo,
condiciones de stress en relación a
la respuesta inmune) y factores de
manejo (tipo de crianza y la
convivencia mixta con otras
especies).
11. LITERATURA CITADA
1. Acha P, Szyfres B. 2003. Zoonosis y
enfermedades transmisibles comunes al
hombre y a los animales. 3a ed.Vol. III.
Parasitosis. Publicación Científica
y Técnica N° 580. OPS. Lima. p 88-97
2. Ameghino E, De Martini J. 1991.
Mortalidad de crías en alpacas. Lima:
IVITA. 128 p.
3. Angulo J, Casas G, Watanabe R, Pezo
D, Serrano-Martínez E. 2014.
Seroprevalencia de anticuerpos anti-
Toxoplasma gondii en alpacas de un centro
de crianza de Cusco, Perú. . Rev Inv Vet
Perú 25 (1):65-69.
4. Atías A. 1991. Parasitología clínica. 3a
ed. p 269-282. Ed. Mediterráneo. Santiago
– Chile.
5. Atias A, Thiermann E. 1997.
Toxoplasmosis. En: Parasitología médica.
Vol I, Cap. 31, Ed. A. Atias., 4ª ed., p 269-
282. Publicaciones Mediterráneo. Santiago
de Chile.
������������ ��������� �� �������
�
6. Botero D, Restrepo M. 2003. Parasitosis
humanas. Cuarta edición. Medellín:
Corporación para Investigaciones
Biológicas. p. 262-79.
7. Bustinza J. 2000. Enfermedades de
alpacas. 2a ed. p 187-189. Centro de
Impresiones EMAVI’S. Arequipa.
8. Buxton D. 1990. Ovine toxoplasmosis:
a review. J. Royal Soc. Medicine 83:509.
9. Chang K, Chávez A, Li O, Falcón N,
Casas E. Casas G. 2009. Seroprevalencia
de Toxoplasma gondii en llamas hembras
de la sierra central del Perú. Rev Inv Vet
Perú 20: 306-311.
10. Chávez-Velásquez A, Álvarez- García
G, Gómez-Bautista M, Casas- Astos E,
Serrano-Martínez E, Ortega-Mora L.
2005. Toxoplasma gondii in adult llamas
(Lama glama) and vicunas (Vicugna
vicugna) in the Peruvian Andean region.
Vet. Parasitol 130: 93-97.
11. Cheney JM, Allen GT. 1987.
Parasitism in llamas. Vet Clin North Am:
Food Anim Pract 5: 217-225.
12. Daffos F, Forestier F, Capella-
Paulovsky M, Thulliez P, Aufrant C,
Valenti D, et al. 1988. Prenatal
management of 746 pregnancies al risk for
congenital toxoplasmosis. N Engl J Med
;318(5):271-275.
13. De La Cruz H, Chávez A, Casas E, Li
O. 2011. Seroprevalencia de Toxoplasma
gondii en alpacas hembras de la SAIS
PACHACUTEC, Sierra Central del Perú.
Rev Inv Vet Perú 22(1): 35-38
14. Dubey J. 1994. Toxoplasmosis.
JAVMA. 205 : 1593-1598.
15. Dubey J, Lindsay D, Speer C. 1998.
Structures of Toxoplasma gondii:
tachyzoites, bradyzoites and sporozoites
and biology and development of tissue
cysts. Clin. Microbiol. Rev. 11(2): 267-299.
16. Dubey J, Lappin M. 2000.
Toxoplasmosis y Neosporosis. En:
Enfermedades infecciosas en perros y
gatos. 2a ed. p 493-503. C. Green (ed). Ed.
McGraw Hill Interamericana. México.
17. Dubey J .2010. Toxoplasmosis of
animals and humans. 2da edition U.S.A:
CRC Press Taylor & Francis Group. ??
������������ ��������� �� �������
�
18. Fernández Baca S 2005. Situación
actual de los camélidos sudamericanos en
Perú. Proyecto de Cooperación Técnica en
apoyo de la crianza y aprovechamiento
de los Camélidos Sudamericanos en la
Región Andina TCP/RLA/2914.
Organización de las naciones Unidas para
la Agricultura y la Alimentación (FAO).
19. (FAO) Organización de las Naciones
Unidas para la Agricultura y la
Alimentación. 2005. Situación actual de
los Camélidos Sudamericanos. Chile:
Informe Técnico. 62 p
20. Franco E, García W, Pezo D. 1998.
Manual de crianza de llamas. Pub. Tec. No
33. Lima: FMV-UNMSM. 43 p.
21. Gómez, F.; A. Chávez; E. Casas; E.
Serrano; O. Cárdenas. 2003.
Determinación de la seroprevalencia de
toxoplasmosis en alpacas y llamas en la
Estación Experimental INIA - PUNO. Rev.
Inv Vet Perú 14: 49-53.
22. Góngora, M. 1992. Prevalencia de
anticuerpos contra Toxoplasma gondii en
las comunidades alpaqueras de Vilcallamas,
Bajo Llallagua, Huanacayama y Llusta.
Tesis de Médico Veterinario Zootecnista.
Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Univ. Nacional del Altiplano.
Puno. 47 p.
23. Guerrero C, G Leguía. 1987.
Enfermedades Infecciosas y Parasitarias de
las Alpacas. Revista de Camélidos
Sudamericanos. Lima-Perú Nº 4. Pp 82.
24. Guerrero O, Chinchilla M,
Catarinella G, Castro A, Abrahams E.
1994. Patrón de tránsito intestinal de los
ooquistes de Toxoplasma gondii en rata,
ratón y hamster. Parasitol al día 18: 71-76.
25. Jarvinen J, Dubey JP, Althouset CG.
1998. Clinical and serologic evaluation of
two llamas (Lama glama) infected with
Toxoplasma gondii during gestation. J.
Parasitol 85(1):142-144.
26. Jarvinen J, Dubey J, Althouset
C.1999. Clinical and serologic evaluation
of two llamas (Lama glama) infected with
Toxoplasma gondii during gestation. J
Parasitol 85: 142-144..
27. Leguía G, Samamé H, Guerrero C,
Rojas M, Núñez A. 1987. Prevalencia de
anticuerpos contra Toxoplasma gondii en
alpacas. Rev Cien Vet Lima. 3(5): 19-21.
28. Leguía G, Samamé H, Guerrero C,
Rojas, Núñez M. 1988. Prevalencia de
������������ ��������� �� �������
�
anticuerpos contra Toxoplasma gondii en
alpacas. Rev Camelid Sudamer 6: 19-22.
29. Leguía G. 1991a. Enfermedades
parasitarias. En: Producción de rumiantes
menores: Alpacas. Novoa C.; Flores (eds).
RESUMEN. p 201 – 241. Lima, Perú.
30. Leguía G. 1991b. Enfermedades
Parasitarias. En: avances y perspectivas del
conocimiento de los camélidos
Americanos, (Ed. Fernández Baca (ed).
Oficina Regional de la FAO para América
Latina y el caribe. Santiago, Chile.
31. Leguía G, Casas E. 1999.
Enfermedades parasitarias y atlas
parasitológico de camélidos sudamericanos.
p 31-34. Ed. De Mar. Lima.
32. Loayza E, Casas E, Chávez A,
Coronado L, Venturini C. 2011.
Evaluación de Toxoplasma gondii en
llamas hembras de dos comunidades
campesinas de la región Puno. Rev Inv Vet
Perú 22 (3): 239-243.
33. Marcas G, Chávez A, Casas E,
García W, Falcón N. 2004.
Seroprevalencia de Toxoplasma gondii en
llamas de dos fundos ganaderos de la
provincia de Melgar, Puno. Rev Inv Vet
15(1): 44- 48.
34. Martin W. 1983. Diseases of sheep. p
124-128. Ed. Blackwell Science. UK.
35. Martín-Hernández I, García-
Izquierdo S. 2003. Toxoplasmosis en el
hombre. Bioquímica 28�): 19-27.
36. Montoya JG, Liesenfeld O.
Toxoplasmosis. 2004. Lancet 363
(9425):1965-1967.
37. Montoya JG, Kovacs JA, Remington
JS. 2005. Toxoplasma gondii. En: Mandel
GL, Bennett JE, Dolin R. Principles and
Practice of Infectious Diseases. 6a Ed.
Philadelphia: Elsevier Inc.
38. Montoya JG, Liesenfeld O. 2004.
Toxoplasmosis. Lancet 363: 1965–1976.
39. Novoa C. 1991. Fisiología de la
reproducción de la hembra. Avances y
perspectivas del conocimiento de los
camélidos sudamericanos. Fernández-Baca
(ed). p 91-107.Oficina Regional de la FAO
para América Latina y el Caribe. Santiago
de Chile.
������������ ��������� �� �������
�
40. Pardo A, Callizo J, Valldeperas X.
2004. Revisión de la prevención y
tratamiento de la toxoplasmosis ocular. Ann
Oftalmología ; 12 (1):11-20.
41. Pastor J, Chávez A, Casas E, Serrano
E. 2003. Seroprevalencia de Toxoplasma
gondii en vicuñas de Puno.Rev. Inv. Vet.
Perú. 14: 79-82.
42. Pinto C, Martín C, Cid M. 2010.
Camélidos Sudamericanos: Clasificación,
origen y características. Revista
Complutense de Ciencias Veterinarias
4(1):2336.
43. Poma E, Chávez A, Casas E, Falcón
N, Zarate D. 2008. Seroprevalencia de
Toxoplasma gondii en alpacas (Lama
pacos) en una unidad de producción de la
sierra central del Perú. Rev Inv Vet Perú 19:
43-48.
44. Ramírez A. 1991. Enfermedades
infecciosas. En: Fernández Baca S (ed).
Avances y perspectivas del conocimiento
de los camélidos americanos. Santiago de
Chile: Oficina Regional FAO para América
Latina y el Caribe. p 334-337.
45. Ramírez A, Franco E, Pezo D, García
W. 1998. Diagnóstico y control de
enfermedades en camélidos sudamericanos.
Púb. Téc. FMV Nº 34. p 01-87. Univ. Nac.
Mayor de San Marcos. Lima, Perú.
46. Ramírez J, Chávez A, Casas E,
Rosadio R, Falcón N. 2005.
Seroprevalencia de Toxoplasma gondii en
alpacas de comunidades de la provincia de
Canchis, Cusco. Rev Inv Vet Perú 16: 169-
174.
47. Rojas M, Lobato I, Montalvo C. 1989.
Prevalencia de Toxoplasma gondii en
camélidos sudamericanos. p 67. Resumen
12ª Reunión Científica Anual APPA. Lima.
48. Rojas M. 1990. Parasitismo de los
rumiantes domésticos. Terapia, prevención
y modelos para su aprendizaje. p 326-333.
Ed. Mijosa. Lima.
49. Rojas M. 2003. Nosoparasitosis de
perros y gatos peruanos. Lima: Ed.
Martegraf. 146 p.
50. Saravia M, Chávez A, Casas E,
Falcón N, Pinto W. 2004. Seroprevalencia
de Toxoplasma gondii en llamas de una
empresa pecuaria en Melgar, Puno. Rev Inv
Vet Perú 15: 49-55.
51. Soulsby E. 1987. Parasitología y
enfermedades parasitarias en los animales
������������ ��������� �� �������
�
domésticos. 7ª ed. p 681-693. Ed.
Interamericana. México.
52. Sumar J. 1991.Características de las
poblaciones de llamas y alpacas en la sierra
sur del Perú. Informe de la Mesa Redonda
Sobre Camélidos Sudamericanos. INIA -
Perú. p 71-78. FAO. Santiago.
53. Sumar J. 2002. Llamas y alpacas. En:
Reproducción e inseminación artificial en
animales. Hafez, E.;Hafez, B. (eds). p 224-
242. Ed. McGraw- Hill. México.
54. Suárez F, Flórez W, Chávez A,
Rivera H, Huanca W. 2004.
Toxoplasmosis en alpacas de la sierra
altoandina. Rev Inv Vet Perú 15: 170- 173.
55. Tizard I. 1995. Inmunología
veterinaria. 4ª ed. p 344-351. Ed.
Interamericana. México.
56. Tejada A, Balbín G. 1989. Situación
actual de la Toxoplasmosis en el Perú.
Anales del seminario nacional y
enfermedades de transmisión alimentaría.
Prog. Nac. de Cont. de zoonosis- MINSA. p
107-121. Lima, Perú.
57. Uggla A, Sjoland L, Dubey JP. 1987.
Immunohistochemical diagnosis of
toxoplasmosis in fetuses and fetal
membranes of sheep. Am. J. Vet. Res.
48:348-351.
58. Valdés M, Díaz A, Svarch N. 1996.
Actualidades en el tratamiento y profilaxis
de la Toxoplasmosis. Rev Cub Med Gen
Inegr 12(4): 16-32.
59. Valencia N, Chávez A, García M,
Suárez F, Casas E. 2009. Toxoplasmosis
como agente causal de abortos en alpacas
Rev Inv Vet Perú 20: 312-319.
60. Wolf D, Schares G, Cárdenas O,
Huanca W, Cordero W, Barwald A,
Conraths F, Gauly M, Zahner H, Bauer
C. 2005. Detection of specific antibodies to
Neospora caninum and Toxoplasma gondii
in naturally infected alpacas (Lama pacos),
llama (Lama glama) and vicuña (Lama
vicugna) from Peru and Germany. Vet
Parasitol 130: 81-87.
61. Zuzunaga M, Chávez A, Li O,
Evaristo R. 2006. Toxoplasma gondii en
vicuñas de la Reserva Nacional de Pampa
Galeras. Rev Inv Vet Perú 17 (2): 173-177.