DIVERSIDAD DE AVES DE LA ZONA URBANA DE SAN CRISTÓBAL … · tesis diversidad de aves de la zona...
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UNIVERSIDAD DE CIENCIAS Y ARTES DE CHIAPAS INSTITUTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS TESIS DIVERSIDAD DE AVES DE LA ZONA URBANA DE SAN CRISTÓBAL DE LAS CASAS, CHIAPAS, MÉXICO QUE PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS EN BIODIVERSIDAD Y CONSERVACIÓN DE ECOSISTEMAS TROPICALES PRESENTA PABLO ALBERTO MERINO GARCÍA DR. CÉSAR TEJEDA CRUZ ENDÉMICOS INSULARES, A.C (ASESOR) Tuxtla Gutiérrez, Chiapas Noviembre de 2017 DIRECTOR DR. SERGIO LÓPEZ MENDOZA LABORATORIO DE ECOLOGÍA EVOLUTIVA INSTITUTO DE CIENCIAS BIOLOGICAS UNIVERSIDAD DE CIENCIAS Y ARTES DE CHIAPAS CO-DIRECTOR DRA. PAULA LIDIA ENRIQUEZ ROCHA DEPARTAMENTO DE CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR
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UNIVERSIDAD DE CIENCIAS Y
ARTES DE CHIAPAS
INSTITUTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
TESIS
DIVERSIDAD DE AVES DE LA ZONA URBANA
DE SAN CRISTÓBAL DE LAS CASAS, CHIAPAS,
MÉXICO
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRO EN CIENCIAS EN BIODIVERSIDAD Y
CONSERVACIÓN DE ECOSISTEMAS TROPICALES
PRESENTA
PABLO ALBERTO MERINO GARCÍA
DR. CÉSAR TEJEDA CRUZ ENDÉMICOS INSULARES, A.C
(ASESOR)
Tuxtla Gutiérrez, Chiapas Noviembre de 2017
DIRECTOR
DR. SERGIO LÓPEZ MENDOZA
LABORATORIO DE ECOLOGÍA EVOLUTIVA
INSTITUTO DE CIENCIAS BIOLOGICAS UNIVERSIDAD DE CIENCIAS Y ARTES
DE CHIAPAS
CO-DIRECTOR
DRA. PAULA LIDIA ENRIQUEZ
ROCHA
DEPARTAMENTO DE CONSERVACIÓN
DE LA BIODIVERSIDAD
EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR
Somos hijos de la
naturaleza, no del
cemento, ni de la
tecnología: el resultado
de este olvido son las
urbes; son las multitudes
deshumanizadas y
dementes. La vivencia
natural es la necesidad de
respirar aire puro, de
pasear por los senderos
de un bosque, de caminar
por una playa sin
desperdicios de plástico,
de escuchar el trino de
los pájaros, de ver las
flores, las plantas y
convivir con los
animales….Es un crimen
lo que se ha hecho con
los bosques, es un crimen
como se ha destrozado a
Chiapas.
Fragmento de texto
tomado del libro, “Así
Era Chiapas”.
Miguel Álvarez del Toro
1985.
Dedicatorias
A Dios por tenerlo todo.
Esta tesis está dedicada no solo a la memoria, sino a la vida, esfuerzo,
dedicación, esmero, tiempo y amor compartido con nosotros de mi tio
Antonio Mayorga Hernandez (Q.E.P.D), a donde quiera que esté, lo
extrañamos y amaremos siempre…
A mi Madre, Maria Natividad García Hernandez
A mi Padre, Cutberto Merino Tello
A mis Hermanos: Maria Iveth, Fredy Antonio, Ada Ivone,
Janeth y Lorena Lamar
Gracias a Dios por tenerlos a mi lado, los amo.
A Christian Ruiz Castillejos, Dios te puso en mi camino, me
bendijo con tu compañia y así me mostró que el amor existe. Llegaste a
mi vida siendo una lucecita, cuando todo parecía estar frio y en
penumbras. Gracias por formar en mí un propósito en la vida. Por
dejarme escribir esta tesis a tu lado, sobre todo, por escribir tan solo
con tu presencia en el libro de mi vida. A ti, que llevas en tu interior el
mejor regalo que Dios pudo habernos mandado. Te Amo.
A todos aquellos que de alguna forma colaboraron en está tesis.
Agradecimientos
Al CONACYT por el otorgarme la beca número 576040 y permitirme continuar con
mi crecer profesional. Al Dr. Sergio López Mendoza, por su voto de confianza y
aceptar dirigir esta tesis, por su paciencia y enseñanzas en los cursos del programa
de la Maestría en Ciencias en Biodiversidad y Conservación de Ecosistemas
Tropicales, al final por su apreciable amistad. De manera muy especial agradezco
infinitamente la confianza, serenidad, la oportunidad de co-dirigir esta tesis y el
haber compartido parte de sus conocimientos a la Dra. Paula Lidia Enriquez Rocha,
quien sin su ayuda, este documento no habría podido salir adelante. No puedo dejar
de reconocer el aporte, generosidad, el interés por esta investigación, los consejos de
un investigador y un gran amigo, quien fue parte medular de este trabajo, al Dr.
Darío Alejandro Navarrete Gutiérrez de LAIGE (ECOSUR), estoy en deuda con
usted, gracias por ampliar los horizontes de este trabajo y aportar con lo que usted
sabe hacer excelentemente bien, los análisis de información geográfica. Gracias Dr.
Darío por cada oportunidad otorgada!. Asi mismo, agradezco al Dr. Cesar Tejeda
Cruz, Dr. Eduardo Estanislao Espinoza Medinilla y Dr. Esteban Pineda Diez de
Bonilla por los comentarios que mejoraron el presente escrito y también por su
amistad dentro y fuera de la universidad.
Este trabajo no pudo haberse realizado sin la ayuda de dos personas
fundamentales para el traslado de un punto de observación a otro. La vida colocó en
mi camino a un hombre lleno de Fé y enorme amor por la vida, a su honradez,
confianza, humildad e integridad, gracias “Don Fer”, mil gracias Don Fernando
Velázquez Barragan y Juan Carlos Ramos Ruiz. Quienes hicieron la mejor compañía
en una mañana fría y la alegría en una mañana lluviosa, gracias por compartir sus
experiencias, opiniones y por ser dos enormes amigos. Gracias infinitas!. Agradezco
el apoyo del Arquitecto. Jorge Mayorga Ochoa del SAPAM, al personal de las plantas
de bombeo La Kisst y La Hormiga, de forma muy especial a Abel Trujillo. A la junta
de comisariado ejidal de Huitepec Los Alcanfores a doña Flor Hernandez y al Lic.
Abraham Gómez Hernandez. Al personal y directivos de Centro de Desarrollo
Comunitario La Albarrada.
ÍNDICE GENERAL
ÍNDICE DE FIGURAS .......................................................................................................................... i
ÍNDICE DE TABLAS ........................................................................................................................... iii
ÍNDICE DE ANEXOS .......................................................................................................................... iv
RESUMEN ........................................................................................................................................... 1
ABSTRACT ......................................................................................................................................... 2
1. INTRODUCCIÓN ......................................................................................................................... 3
1.1.1. Las aves en ambientes urbanos ......................................................................................... 7
1.1.2. El desarrollo urbano en San Cristóbal de Las Casas ........................................................... 9
1.2. Marco teórico ..................................................................................................................... 11
1.3. Antecedentes ..................................................................................................................... 13
1.4. Preguntas de investigación ............................................................................................... 16
1.5. Objetivo general ................................................................................................................ 16
1.6. Objetivos específicos......................................................................................................... 16
1.7. Hipótesis ............................................................................................................................ 17
2. MÉTODO ....................................................................................................................................... 18
2.1. Área de estudio ...................................................................................................................... 18
2.2. Características físico-geográficas del área de estudio. ......................................................... 18
2.2.1. Clima ................................................................................................................................... 18
2.2.2. Geología .............................................................................................................................. 20
2.2.3. Hidrología ............................................................................................................................ 20
2.2.4. Vegetación .......................................................................................................................... 21
2.3. Diseño de muestreo ............................................................................................................... 23
2.3.1. Índice Normalizado Diferencial de Vegetación (NDVI) ....................................................... 23
2.3.2. Determinación del área urbana (“intra-urbana”). ................................................................ 23
2.3.3. Selección de los sitios de muestreo .................................................................................... 24
2.4. Trabajo de campo .................................................................................................................. 25
2.4.1. Observación de las aves ..................................................................................................... 25
2.4.2. Estructura y composición de la comunidad......................................................................... 25
2.5. Análisis estadísticos ............................................................................................................... 26
2.5.1. Estadística exploratoria ....................................................................................................... 26
2.5.2. Curvas de rango/abundancia .............................................................................................. 26
2.5.3. Estimación de la riqueza ..................................................................................................... 26
2.5.4. Análisis de Correspondencia Canónica .............................................................................. 27
2.5.5. Análisis de agrupación de Morisita ..................................................................................... 28
2.5.6. Modelos Lineales Generalizados ........................................................................................ 28
2.5.7. Relación de la heterogeneidad del hábitat (SHDI) en la estructura y composición de la
comunidad de aves. ...................................................................................................................... 28
2.5.8. Relación de la urbanización en la estructura y composición de la comunidad de aves. .... 29
3. RESULTADOS .............................................................................................................................. 30
3.1. Indice Normalizado Diferencial de Vegetacion (NDVI). ......................................................... 30
3.2. Determinación del área urbana (“intra-urbana”) y selección de los sitios de muestreo......... 30
3.3. Estructura y composición de la comunidad de aves .............................................................. 33
3.4. Estimación de la riqueza de la comunidad de aves ............................................................... 36
3.5. Estructura y composición de la comunidad de acuerdo a las categorías de urbanización. .. 37
3.6. Análisis de correspondencia canónica para la comunidad de aves ...................................... 46
3.7. Análisis de agrupación de Morisita para la comunidad de aves ............................................ 49
3.8. Modelos lineales para la comunidad de aves ........................................................................ 50
3.8.1. Variación espacio-tiempo de la diversidad de aves del área urbana de San Cristóbal de Las
Casas.. .......................................................................................................................................... 50
3.8.2. Relación de la heterogeneidad del hábitat con la estructura y composición de la comunidad
de aves .......................................................................................................................................... 53
3.8.3. Relación de la urbanización con la estructura y composición de la comunidad de aves ... 54
4. DISCUSIÓN................................................................................................................................... 56
4.1. Variación espacio-temporal de la diversidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de
Las Casas ...................................................................................................................................... 64
4.2. Relación de la heterogeneidad del hábitat y urbanización con la diversidad de aves y su
variación espacial y temporal. ....................................................................................................... 67
5. CONCLUSIONES .......................................................................................................................... 71
5.1. Sugerencias de manejo de los ambientes urbanos en San Cristóbal de Las Casas,
Chiapas. ........................................................................................................................................ 73
6. LITERATURA CITADA .............................................................................................................. 75
7. ANEXOS .................................................................................................................................... 94
i
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Localización geográfica de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. .... 19
Figura 2. Distribución de los valores del Índice Normalizado Diferencial de Vegetación (NDVI),
obtenido para la ciudad de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.. .............................................. 31
Figura 3. Representacion grafica del procedimiento para determinar el área intra-urbana de la ciudad
de San Cristóbal de Las Casas (MacGregor-Fors 2010).. ............................................................. 31
Figura 4. Ubicación de los 19 puntos de muestreo dentro del área intra-urbana de la ciudad de San
Cristóbal de Las Casas, Chiapas.. ................................................................................................. 32
Figura 5. A) Riqueza total de especies y B) número de individuos registrados durante los ocho meses
de muestreo en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas. ................................................... 35
Figura 6. Estructura de la comunidad de aves del área urbana de San Cristóbal de Las Casas. El
rango/abundancia muestra que los puntos dentro de los sitios son altamente dominados por
Quiscalus mexicanus. ..................................................................................................................... 35
Figura 7. Tasa total de acumulación de especies observadas y estimadas a través del esfuerzo de
muestreo representado por el número de visitas diarias en el área urbana de San Cristóbal de Las
Casas, de enero a agosto de 2016................................................................................................. 36
Figura 8. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes
puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con alto grado de urbanización del área
urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016.. ........................... 38
Figura 9. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de
aves presentes en sitios catalogados con alto grado de urbanización del área urbana de San
Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. ...................................................... 38
Figura 10. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes
puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con un grado intermedio de urbanización del
área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016.. ................... 39
Figura 11. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de
aves presentes en sitios catalogados con un grado intermedio de urbanización del área urbana de
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. ............................................... 40
Figura 12. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes
puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con bajo grado de urbanización del área
urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016.. ........................... 41
Figura 13. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de
aves presentes en sitios catalogados con bajo grado de urbanización del área urbana de San
Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. ...................................................... 41
Figura 14. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes
puntos de muestreo localizados en sitios catalogados como hábitats remanentes del área urbana
de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016.......................................... 42
Figura 15. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de
aves presentes en sitios catalogados hábitats remanentes del área urbana de San Cristóbal de Las
Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. ................................................................................. 43
ii
Figura 16. Estructura de la comunidad de aves en los sitios muestreados. En sitios con alto grado de
urbanización, la curva de rango/abundancia muestra que son altamente dominados por Columba
livia (A). Los sitios con un grado intermedio de urbanización son dominados por Quiscalus
mexicanus (B). En sitios con bajo grado de urbanización, la curva rango/abundancia muestra que
son dominados por Quiscalus mexicanus y Psaltriparus minimus (C). Finalmente la comunidad de
aves en hábitats remanentes dominada por Anas discors (D). ...................................................... 44
Figura 17. Tasas de acumulación de especies observadas y estimadas en sitios catalogados con
alto grado de urbanización (A), grado intermedio de urbanización (B), bajo grado de urbanización
(C) y sitios de hábitat remanente (D), en la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas
de enero a agosto del 2016.. .......................................................................................................... 45
Figura 18. Categorías de uso de suelo de las variables adyacentes a nivel de hábitat de la comunidad
de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.. .......................................... 47
Figura 19. Categorías de uso de suelo y variables adyacentes a nivel de hábitat asociadas a la
comunidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Las especies se
señalan de color rojo. ..................................................................................................................... 47
Figura 20. Categorías de uso de suelo y variables adyacentes asociadas a nivel de hábitat de la
comunidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Los rombos en
color azul corresponden a los puntos de muestreo.. ...................................................................... 48
Figura 21. Análisis de agrupamiento multivariado (Morisita) que muestra, los rasgos de similitud entre
diferentes puntos de muestreo basado en la riqueza de especies y abundancia de aves.. .......... 49
Figura 22. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación de
la riqueza de especies, a través de las distintas categorías de urbanización en San Cristóbal de
Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. .......................................................................... 50
Figura 23. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación de
la riqueza de especies, a través de las temporadas de muestreo en San Cristóbal de Las Casas,
Chiapas de enero a agosto de 2016. ............................................................................................. 51
Figura 24. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación del
número de individuos, a través de las distintas categorías de urbanización en San Cristóbal de Las
Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016. ................................................................................. 51
Figura 25. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación del
número de individuos, a través de las temporadas de muestreo en San Cristóbal de Las Casas,
Chiapas de enero a agosto de 2016. ............................................................................................. 52
Figura 26. A) Proporción del número de especies explotadoras urbanas y B) Proporción en
abundancia de las especies explotadoras urbanas y su relación con la heterogeneidad del hábitat,
en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016. .......................... 53
Figura 27. Número total de individuos y su relación con el grado de urbanización en el área urbana
de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016. ........................................................ 54
Figura 28. A) Proporción de especies explotadoras y B) Proporción en abundancia de especies
explotadoras y su relación con el grado de urbanización, en el área urbana de San Cristóbal de Las
Casas, de enero a agosto de 2016................................................................................................. 55
iii
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla I. Diecinueve sitios con su proporción de uso de suelo y hábitat adyacente, con la clasificación
en categorías de urbanización. Los valores están representados en metros cuadrados (m2).. .... 33
Tabla II. Número de familias por orden registrado en sitios con diferente categoría de uso de suelo
en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. ........................................................ 36
Tabla III. Riqueza de especies y número total de aves de acuerdo a la categoría de urbanización en
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas ............................................................................................ 37
Tabla IV. Resultados del análisis de correspondencia canónica (ACC), para las características del
hábitat y variables adyacentes.. ..................................................................................................... 46
iv
ÍNDICE DE ANEXOS
Anexo I. Pruebas de normalidad o bondad de ajuste de Kolmogorov-Smirnov a través de la
modificación de Lilliefors. De las variables: riqueza de especies (S) y número de individuos (Ni), del
área urbana de San Cristóbal de Las Casas. ................................................................................. 94
Anexo II. Pruebas de equidad de varianzas u homocedasticidad para los análisis espaciales y
temporales en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas. ..................................................... 94
Anexo III. Especies de aves registradas en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas,
México (enero-agosto 2016).. ......................................................................................................... 95
Anexo IV. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a un punto
determinado de la riqueza de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. 99
Anexo V. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a un mes
determinado de la riqueza de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. 99
Anexo VI. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a una
categoría de urbanización del número de individuos de aves en el área urbana de San Cristóbal de
Las Casas, Chiapas. ..................................................................................................................... 100
Anexo VII. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a una
categoría de urbanización del número de individuos de aves en el área urbana de San Cristóbal de
Las Casas, Chiapas. ..................................................................................................................... 100
Anexo VIII. Análisis con Modelos Lineales. La variación en la heterogeneidad del hábitat no explico
la variación en: A) riqueza de especies, B) número de individuos C) proporción de especies
evasoras, D) proporción de especies adaptables, E) proporción en abundancias de las especies
evasoras, F) proporción en abundancias de las especies adaptables urbanas. ......................... 101
Anexo IX. Análisis con Modelos Lineales. La variación en el grado de urbanización no explico la
variación en: A) la riqueza de especies, B) proporción de especies evasoras, C) proporción de
especies adaptables, D) proporción en abundancias de las especies evasoras y E) proporción en
abundancias de las especies adaptables urbanas. ...................................................................... 102
Anexo X. Especies de la comunidad de aves presentes en la zona urbana de San Cristóbal de Las
Casas. A) Setophaga towsendi, B) Psaltriparus minimus, C) Mniotilta varia, D) Vermivora ruficapilla,
E) Troglodytes rufociliatus, F) Hylocharis leucotis, G) Egretha thula, H) Accipiter chionogaster. 103
Anexo XI. Especies de la comunidad de aves presentes en la zona urbana de San Cristóbal de Las
Casas. A) Zonotrichia capensis, B) Dumetella carolinensis, C) Colaptes auratus, D) Melanerpes
formicivorus, E) Mimus gilvus, F) Parkesia novevorasensis, G) Cyanocitta stelleri, H)
Campylorhynchus zonatus. .......................................................................................................... 104
Anexo XII. Sitios de muestreo dentro de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) La
Cañada, B) Los Alcanfores Huitepec, C) La Albarrada, D) Laguna SEDEM, E) Gasteleñas. Fotos:
Pablo Merino. ................................................................................................................................ 105
Anexo XIII. Sitios de muestreo dentro de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) Parque
Fray Bartolomé de Las Casas, B) Cerro de San Cristóbal, C) vista general del paisaje urbano de
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. ......................................................................................... 106
1
RESUMEN
La urbanización conduce a cambios estructurales muy similares a través de las
ciudades del mundo tales como calles y avenidas, edificios y otras obras de
infraestructura para la población humana, que son desarrolladas en decremento del
ambiente natural. Los estudios del impacto de la urbanización sobre la diversidad a
lo largo de gradientes urbano-rurales y especialmente sobre la comunidad de aves,
han mostrado una disminución en la riqueza y cambios en la composición de
especies en respuesta al incremento de la urbanización. El propósito del presente
estudio fue evaluar la relación de la urbanización y la heterogeneidad del hábitat,
sobre la diversidad y estructura de la comunidad de aves en el área urbana de la
ciudad de San Cristóbal de Las Casas. De enero a agosto de 2016, se identificaron
74 especies de aves, de las cuales 46 fueron residentes y 28 migratorias. Cinco
especies (Columba livia, Hyrundo rustica, Quiscalus mexicanus, Haemorhous
mexicanus y Passer domesticus) fueron catalogadas como explotadoras urbanas
con presencia en ambientes altamente urbanizados, mientras que 62 representan a
las especies adaptables a los ambientes urbanos con un grado intermedio de
urbanización y en hábitats remanentes. Siete especies, clasificadas como evasoras
urbanas (Atlapetes albinucha, Campylorynchus zonatus, Cyanocitta stelleri,
Melanerpes fourmicivorus, Colaptes auratus, Myadestes occidentalis y Turdus
rufitorques), corresponden a las que evitan los ambientes urbanos. La urbanización
se asoció positivamente al número de individuos total (P < 0.001), así como la
proporción de especies explotadoras urbanas (P < 0.0001). La heterogeneidad del
hábitat no explicó la variación en la estimación de la riqueza de especies (P = 0.25)
y el número de individuos de la comunidad de aves (P = 0.15). La hipótesis de
disturbio intermedio explica el incremento de la riqueza de aves en ambientes
urbanos. Esta hipótesis establece que las áreas de disturbio intermedio
(suburbanas), poseen mayor diversidad de hábitats y recursos, que promueven un
incremento en la riqueza de especies, al tiempo de favorecer la coexistencia, lo que
impide que las especies competitivas dominantes excluyan a otras especies.
Palabras clave: Diversidad de aves, explotadoras urbanas, adaptables urbanas, evasoras urbanas.
2
ABSTRACT
Urbanization leads to very similar structural forms throughout the world such as
roads, buildings and other construction for human population, which are developed
at the expense of the natural environment. Studies on the impact of urbanization on
diversity along urban-rural gradients and especially on the bird community have
shown that an increase in urbanization results in a decline in species richness and
changes in species composition. The objective of our study was to evaluate, the
relationship of urbanization, and habitat heterogeneity, on bird diversity and
community structure in the urban area of San Cristobal de Las Casas. From January
to August 2016, seventy four bird species were identified: 46 were resident and 28
migratory. Five species, predominantly found in highly urbanized environments
(Columba livia, Hyrundo rustica, Quiscalus mexicanus, Haemorhous mexicanus and
Passer domesticus) were classified as urban exploiters. Sixty two species were
adaptable to urban environments with an intermediate degree of urbanization and in
remaining habitats patches. Finally seven species were classified as urban avoiders
(Atlapetes albinucha, Campylorynchus zonatus, Cyanocitta stelleri, Melanerpes
fourmicivorus, Colaptes auratus, Myadestes occidentalis and Turdus rufitorques),
correspond to those that avoid urban environments. Urbanization was positively
associated with number of birds (P <0.001), and the proportion of urban exploiters
(P <0.0001). Habitat heterogeneity did not explain estimated species richness
variation (P = 0.25), nor the number of individuals in the bird community (P = 0.15).
The intermediate disturbance hypothesis explain the increase in the richness of birds
in urban environments. This hypothesis establishes that the areas of intermediate
disturbance (suburban), possess a greater diversity of habitats and resources that
promote an increase in the richness of species, at the time of favoring the
coexistence, which prevents the dominance competitive exclude species.
Keywords: Bird diversity, urban exploiters, urban adapters, urban avoiders.
3
1. INTRODUCCIÓN
El término “Antropoceno”, describe el periodo actual de tiempo en el que los
humanos son el conductor dominante de patrones biogeoquímicos y de diversidad
global (extinción de especies, la creación de nuevos ecosistemas principalmente
dominados por humanos y la introducción de especies invasoras), de igual o mayor
importancia que las fuerzas naturales (Corlett 2015, McGill et al. 2015). La
diversidad biológica, se define como la variedad y abundancia de especies en una
unidad de estudio en un espacio y tiempo determinado (Magurran 2004). Las
actividades humanas son las causas inmediatas de la pérdida y reducción de la
diversidad biológica (Lévêque y Mounolou 2003). Se ha reconocido que los
impactos directos (e.g., sobreexplotación, destrucción de hábitats) e indirectos (e.g.,
introducción de especies exóticas, cambio climático) de las actividades humanas
sobre los ambientes, constituyen una amenaza para la diversidad biológica, la
renovación de los recursos naturales y en general de las condiciones para la vida
en la Tierra, estos impactos están razonablemente bien conocidos y cuantificados
(Gaston et al. 2003, Sodhi y Ehrlich 2010).
Se han identificado dos procesos relacionados a las actividades humanas
que contribuyen a la perdida de la diversidad biológica. Uno corresponde al proceso
de defaunación, el cual describe la reducción tanto de cantidad de especies como
de las poblaciones en vida silvestre (Dirzo et al. 2014) y el de homogenización el
cual se caracteriza por el reemplazo de la biota local por especies de amplia
distribución que poseen la capacidad de coexistir con los humanos (McKinney y
Lockwood 2001). Este proceso se encuentra estrechamente relacionado al proceso
de urbanización (McKinney 2002).
La urbanización puede ser definida como el proceso de construcción de una
ciudad, que crea un paisaje heterogéneo de variantes de uso de suelo. Resulta de
la combinación del crecimiento de la población humana y la expansión de las zonas
edificadas (Forman 2008). La urbanización, es una de las actividades humanas que
produce una mayor alteración y reducción de la diversidad, y cuyo efecto es
permanente e irreversible y se intensifican a través del tiempo (Marzluff 2006,
McKinney 2008). El proceso de urbanización es un tema de interés para la biología
4
de la conservación particularmente en los países tropicales donde la diversidad
biológica es mayor que en las zonas templadas y donde el desarrollo
socioeconómico representa una amenaza para la biodiversidad en general (Myers
et al. 2000, Lévêque y Mounolou 2004).
Actualmente las ciudades han reemplazado una superfice importante de
áreas silvestres. Los humanos han modificado aproximadamente 50% de la
superficie terrestre y consumen el 40% de la productividad primaria cada año (McGill
et al. 2015). El Fondo de Población de las Naciones Unidas (FNUAP) estima que la
población urbana mundial actual de 3.9 mil millones de personas se expandirá a 4.9
para 2030 y 6.4 millones para 2050. Además de la pérdida irreversible de los
componentes de la diversidad (genes, especies y ecosistemas; Palumbi 2001), las
ciudades interrumpen el sistema hidrológico a través de la reducción de la filtración
del agua, aumento de la erosión y sedimentación, además de la disminución de las
tasas de evapotranspiración, que tienen como principal efecto la formación de las
islas de calor urbano (Reinet et al. 2000, Pickett et al. 2001, Alberti 2015). La
modificación en los procesos biogeoquímicos (emisiones de carbono) de las
ciudades ubican al proceso de urbanización como el principal motor del cambio
climático (Wigginton et al. 2016).
La urbanización es fundamentalmente un proceso espacial. Whittaker (1967),
considero que la variación ambiental (abiótica), está ordenada en un espacio
determinado y que sus respectivos patrones ambientales determinan la
correspondiente estructura y función de los sistemas ecológicos, ya sean
poblaciones, comunidades o ecosistemas, conociéndose este proceso como el
Paradigma del gradiente. McDonnell y Pickett (1990), fueron los primeros en
presentar el concepto de gradiente urbano-rural, que considera a lo urbano y rural
como los extremos opuestos dentro de un gradiente de impacto humanos sobre la
Tierra y sus ecosistemas. El gradiente urbano-rural, es complejo y representa un
número de variables ambientales que varían a través del espacio cuando se mueven
de los entornos urbanos a los rurales (McDonnell y Pickett 1990).
Las conceptualizaciones del gradiente urbano-rural, tienden a caracterizarlo
como lineal, describiendo un núcleo altamente urbanizado a un distrito central de
5
negocios rodeado de “anillos” concéntricos de urbanización decreciente a través de
suburbios y la franja urbana rural (McDonnell y Pickett 1990, McKinney 2002). Sin
embargo, en una ciudad se pueden adoptar varias formas, dependiendo de la
intensidad y el patrón espacial de la urbanización de una determinada ciudad o área
geográfica (Parris 2016). Los gradientes urbano-rurales, no son necesariamente
lineales a través del paisaje, especialmente a pequeñas escalas espaciales, esto se
debe a que los gradientes son ordenamientos abstractos del cambio en la cobertura
y uso de suelo, la actividad humana, los flujos de energía y las actividades socio-
económicas en y alrededor de las ciudades (Alberti 2008, Pennington y Blair 2012).
Las ciudades contemporáneas, se expandieron rápidamente sobre la mayor
transición urbana que comenzó en 1950 y que se aceleró en los últimos 10 a 20
años (Ramalho y Hobbs 2012). Se caracterizan por su crecimiento complejo (no
lineal), poseen una estructura poco definida y, debido al desarrollo suburbano de
diferentes densidades de población su forma de crecimiento ha cambiado de
monocéntricas a policéntricas, por lo tanto su crecimiento es ameboide (MacGregor-
Fors 2010).
Las actividades humanas han producido estructuras similares en la mayoría
de las ciudades (Blair 1996, Rebele 1994). La urbanización altera la composición y
estructura de la vegetación por el proceso de fragmentación y degradación, que
reduce la calidad de hábitat para varias especies nativas e incrementa la calidad
para algunos colonizadores y especies no nativas (McKinney 2002, Pennington y
Blair 2012). Junto a otras características como el tamaño, composición y estructura
de la vegetación, son cruciales debido a que actúan como sitios de refugio y
anidación de distintas poblaciones de fauna silvestre y mantienen el flujo de
recursos (Gilbert 1989, Savard et al. 2000, Forman 2014). Por ello, se ha propuesto
que la relación especies-área (Pautasso et al. 2011), la heterogeneidad espacial y
los parámetros de la diversidad beta (β; Löfvenhaft 2009), son los principios para
evaluar el efecto espacio-temporal de la urbanización sobre la diversidad biológica
y permiten el desarrollo de estrategias de manejo dirigidas a disminuir estos
impactos (Fernández-Juricic y Jokimäki 2001, Niemelä et al. 2009).
6
Los tres parámetros (tamaño, heterogeneidad y diversidad beta) han sido
aplicados en algunas ciudades europeas. En Madrid (España), Rovaniemi y Oulu,
(Finlandia), se demostró la importancia del tamaño del área de los habitats urbanos,
los parques de mayor tamaño favorecen la persistencia de las especies, mientras
que los pequeños registraron una mayor tasa de recambio (Jokimäki 1999,
Fernández-Juricic y Jokimäki 2001). Catterall et al. 2002, y Catterall (2004)
realizaron estudios en la zona costera subtropical Australiana y se confirmó que la
conservación de parques mezclados con áreas de moderado desarrollo suburbano
poseen diferentes tipos de vegetación nativa, y por lo tanto poseen condiciones
ecológicas adecuadas para una mayor diversidad de especies. Además de tener
una fuerte influencia sobre el recambio y composición de las especies, los parques
urbanos ofrecen mayores posibilidades de supervivencia, así como refugio de
aquellas especies que tienen interacciones negativas con especies invasivas y
agresivas (Fuller et al. 2010, Luck y Smallbone 2010, Socolar et al. 2016). Una
estrategia de manejo efectiva, es ampliar la complejidad estructural de la vegetación
en hábitats pequeños, una serie de estos hábitats sirven como paradas o stepping
stones, en la ruta principal de algunos organismos, por lo que es importante para un
movimiento efectivo y dinámica de las poblaciones de vida silvestre en las ciudades
(Forman 2014). Lo anterior puede ser implementado a través de la planificación
urbana o mediante esfuerzos más localizados y de gran escala, para la
conservación de especies de aves migratorias neotropicales, especies nativas
amenazadas por la urbanización y por lo tanto, consideradas como objetivos de
conservación (MacGregor-Fors et al. 2011d, Litteral y Shochat 2017).
7
1.1.1. Las aves en ambientes urbanos
Las aves por su naturaleza conspicua, son un grupo idóneo para estudiar los efectos
de la urbanización sobre la biodiversidad. Las aves son buenos indicadores de los
efectos de la urbanización en los ecosistemas, ya que responden rápidamente a los
disturbios y a los cambions en la vegetación. Su abundancia, distribución y dinámica
de interacciones pueden ser buenos indicadores de la condición de sus hábitats
(Alberti 2005, Chace y Walsh 2006, Shochat et al. 2010). Algunas especies de aves
debido a su movilidad y plasticidad han tenido éxito en paisajes altamente
fragmentados (Pennington y Blair 2012). Las condiciones de los ambientes urbanos
influyen sobre como las especies de aves pueden persistir, colonizar o prosperar en
las ciudades (Chase y Walsh 2006). Los paisajes urbanos frecuentemente se
caracterizan por un incremento en la proporción de especies de plantas no nativas,
lo que significa la pérdida de hábitat para la mayoría de las especies de aves, al
limitar los recursos disponibles como alimento o espacios de anidación (Er et al.
2005). Como resultado las especies de aves disminuyen y ocurren extinciones
locales, mientras que la fragmentación impacta negativamente a las poblaciones de
aves al restringir el movimiento entre parches de vegetación remanente (Shanahan
et al. 2014). Como consecuencia, las poblaciones de aves son pequeñas y aisladas
y probablemente su variabilidad genetica se reduce a largo plazo. La fragmentación
de la vegetación original incrementa el efecto de borde, el cual influye directamente
en las aves a través de la alteración de la abundancia de especies competidoras,
depredadoras y parasitas (Marzluff y Ewing 2001).
En general los estudios de aves en ambientes urbanos son importantes para
conocer como la urbanización afecta su diversidad (Devictor et al. 2007). Por ello
ha surgido un interés en descubrir patrónes generales de como la urbanización
actúa como “filtro” de las comunidades de aves. Hay al menos dos enfoques
distintos para abordar esta cuestión: 1) se pueden medir cambios en la riqueza de
especies y abundancia de aves en respuesta a la urbanización. 2) adopta un
enfoque comparativo para identificar como las especies adaptadas a las zonas
urbanas difieren de las que son sensibles a la urbanización (Shanahan et al. 2014).
Se ha reportado en general baja riqueza de especies de aves en las áreas urbanas,
8
relativo al del paisaje rural que está alrededor (Sandström et al. 2006). Las
investigaciones realizadas por Blair (1996) y McKinney (2002), han mostrado el
cambio de la riqueza de las especies de aves a través de un gradiente urbano-rural,
encontrando que el número de especies frecuentemente sigue una curva
“acampanada”, donde las áreas con niveles intermedios de urbanización muestran
la mayor cantidad de especies. Una de las hipótesis es que la curva “acampanada”
de la riqueza de especies se debe al incremento de la heterogeneidad del hábitat y
a una mayor disponibilidad de los recursos a niveles intermedios de urbanización
(Shanahan et al. 2014).
La característica que resalta en los ambientes urbanos son los disturbios
frecuentes (Rebele 1994, Alberti 2005). Se ha clasificado la habilidad de las aves
para adaptarse a cambios a lo largo del gradiente de urbanizacion (urbano-rural),
en tres categorías: 1) explotadoras urbanas, 2) adaptadoras urbanas y 3) evasoras
urbanas (Blair 1996, Jokimäki et al. 2003). Las especies explotadoras urbanas o
urbanófilas, son aquellas que prosperan como comensales urbanos, hasta el punto
en que se vuelven dependientes de los recursos generados en ellos, ocasionados
por los humanos (e.g., Passer domesticus, Columba livia). La abundancia de este
tipo de especies usualmente no depende de la cantidad de vegetación y no se
asocian a hábitats heterogeneos (McKinney 2002). Las especies adaptadoras
urbanas utilizan algunos subsidios generados en los ambientes urbanos, pero son
facultativos en el sentido de que también utilizan los recursos generados en hábitats
mezclados con vegetación ornamental que acompaña a niveles intermedios de
desarrollo (Blair 1996, McKinney 2002). Los cambios en la disponibilidad de
recursos también alteran los patrones de la comunidad, razón por la cual alcanzan
una abundancia y biomasa que es mucho mayor a un área natural. Finalmente las
evasoras urbanas son particularmente sensibles a los cambios inducidos en el
paisaje y en consecuencia pueden alcanzar altas densidades en sitios de cobertura
forestal (Beissinger y Osborne 1982, Blair 1996, McKinney 2002, Luniak 2004). Para
entender algunos de los mecanismos y factores de los cambios en la composición
y diversidad de las aves, se requiere una evaluación a largo plazo que incluya
múltiples escalas espaciales y temporales (Rangel-Salazar et al. 2005).
9
1.1.2. El desarrollo urbano en San Cristóbal de Las Casas
En la década de 1990-2000 el municipio de San Cristóbal de Las Casas incrementó
su población de 89 335 a 132 421 habitantes. Con una tasa media anual de 4.04%
(INEGI 2001). A partir de los resultados de los conteos del INEGI de 1995 y del año
2000, ya se proyectaba una población de 161 213 habitantes para el municipio en
el año 2005, 197 307 para el 2015 y para el 2020 una población de 218 270, el cual
ponía en alerta las demandas de suelo, servicios, vivienda entre otros, para la futura
población y los riesgos que implicarían los recursos naturales (sobrexplotación y
contaminación; Vásquez-Sánchez 2007). Uno de los principales actores en el
interés de la ciudad y su desarrollo, se incrementó a partir de la aparición del Ejercito
Zapatista de Liberación Nacional (EZLN) el primero de enero de 1994 (Viqueira
2007). Situación que aceleró el proceso de desarrollo urbano de la ciudad al
producirse invasiones en áreas verdes y predios particulares con la ocupación de
indígenas desplazados en su mayoría, del municipio de Chamula y que continuó
suscitándose en los siguientes años con habitantes de municipios cercanos como
San Andrés Larrainzar, Tenejapa y Chalchihuitan (PDU 2006).
En la primera mitad del siglo XX, el crecimiento poblacional de la ciudad, se
duplicó respecto a 1844, por lo que pasó de ser un crecimiento centrípeto a
centrífugo (Vázquez-Sánchez 2008). Las zonas de humedales, pastizales, así como
extensos lotes baldíos fueron ocupadas con fines de “desarrollo”, a partir de ello, el
patrimonio natural de San Cristóbal de Las Casas estaría seriamente amenazado.
Un factor que contribuyó a la disminución de humedales fue la construcción del túnel
(1976) que evacua las aguas residuales de la ciudad (Vásquez-Sánchez 2006). Este
suceso aceleró el deterioro de los humedales al reducir las zonas de inundación,
para fines de vivienda y comerciales (Mayorga 2007). Los humedales de montaña
corresponden a uno de los ambientes naturales característicos de la ciudad de San
Cristóbal de Las Casas, constituyen el único hábitat para el pez conocido como
“popoyote” (Tlaloc hildebrandi), una especie endémica y en peligro de extinción
(Velázquez-Velázquez y Schmitter-Soto 2004).
El cambio de uso de suelo y la cercanía de los humedales a grandes núcleos
de población hicieron evidentes problemas como: la contaminación con residuos
10
sólidos y químicos, la introducción de especies exóticas y la utilización de áreas de
humedales para ganadería (FIR 2008). El relleno de humedales con materiales
pétreos, originó la degradación de las laderas boscosas. La explotación de
materiales pétreos es una importante actividad socioeconómica, el problema es que
se ha realizado sin planeación, ni control, que afecta negativamente a varios de sus
componentes, principalmente el suelo, lo que ha generado efectos ambientales
irreversibles (Mayorga 2007). Otro de los problemas que se presentan en el
municipio de San Cristóbal de Las Casas, es que la degradación de los ambientes
naturales han propiciado a la proliferación de fauna nociva (patógenos, roedores,
moscas), que afectan la salud pública y contaminación de los cuerpos de agua
(lixiviados) suelo y aire (Mayorga 2007).
11
1.2. Marco teórico
El proceso de homogenización biótica describe el reemplazamiento gradual de las
comunidades regionales (nativas) por especies generalistas (exóticas) y se
considera que tiene importantes consecuencias ecológicas y evolutivas (Olden y
Rooney 2006). La urbanización está asociada con dos factores básicos que
incrementan la riqueza de especies no nativas: 1) el aumento de la importación de
individuos no nativos y 2) un hábitat favorable para el establecimiento de especies
no nativas (McKinney 2006). Las actividades humanas favorecen (mediante la
introducción de especies no nativas) un incremento de la diversidad local (alta
diversidad α), que con el tiempo, supera la pérdida de especies nativas (Sax y
Gaines 2003), esto surge a expensas de la disminución de la diversidad β, que
ocasiona un incremento en la similitud de la comunidad entre regiones (Olden 2006).
Sin embargo, un simple incremento en la riqueza y abundancia de especies no
nativas, en áreas urbanas no es garantía de homogenización biológica (McKinney
2006). Si bien el proceso de homogenización puede aumentar la diversidad local o
disminuir la regional, es necesario analizar los procesos previos a la invasión y
extinción, así como entender las teorías que conducen a sus actuales y futuros
patrones y tasas (Olden y Poff 2003, Olden et al. 2004).
La presencia y acción humana limita y reduce el nicho fundamental
(condiciones y recursos que permiten a la especie mantener una población viable
en ausencia de especies competidoras) de una especie, debido a que genera una
mayor proporción de recursos que es utilizada por las “especies subsidiadas”,
introduce nuevos depredadores y competidores, restringiéndola a su nicho realizado
(Begon et al. 2006). Este proceso favorece a organismos con mayor capacidad de
colonización, mejores adaptados a nuevas condiciones y más tolerantes a las
personas, en comparación a los organismos nativos y especializados (Alberti et al.
2003, McKinney 2006). Como resultado de este proceso se puede diferenciar entre
especies “perdedoras” (que ocupan hábitats como bosques conservados y
humedales) y especies “ganadoras”, que a través de adaptaciones evolutivas tienen
la capacidad de ocupar hábitats creados por las actividades humanas como las
12
áreas urbanas (McKinney y Lockwood 1999). Por lo que las especies nativas son
colocadas en una desventaja competitiva (Gaston 2010).
La heterogeneidad del hábitat corresponde al grado de discontinuidad en las
condiciones ambientales a través de un paisaje para una especie en particular
(Morrison et al. 2006). Por lo tanto la teoría de la heterogeneidad del hábitat, asume
que hábitats más complejos proporcionan nuevos recursos y promueven una mayor
cantidad de nichos, por consiguiente tendrán un incremento en la diversidad de
especies (Tews et al. 2004). Sin embargo, el termino hábitat, es especifico de una
especie por lo que una condición o gradiente particular puede constituir un hábitat
para una especie y una barrera para otra (Morrison et al. 2006). La descripción de
la heterogeneidad espacial y temporal del hábitat dentro del presente estudio es
parte fundamental de la descripción de la diversidad de aves en el ambiente urbano
de San Cristóbal de Las Casas (Alberti 2008, Pickett et al. 2001).
Los hábitats urbanos se caracterizan por ser ambientes altamente
perturbados. Esto genera cambios que producen un gradiente de perdida de hábitat
(urbano-rural), el cual ha enmarcado la mayoría de los estudios ecológicos que
analizan los efectos de la urbanización sobre la diversidad y funcionamiento de los
ecosistemas (Pennington y Blair 2012, Ramalho y Hobbs 2011). Donde los estudios
indican que la riqueza de especies tiende a ser alta con bajos o moderados niveles
de urbanización (Blair 2004, McKinney 2002, 2006), un patrón atribuido a la
hipótesis del disturbio intermedio (McKinney 2002). Dicha hipótesis posee
implicaciones espaciales y temporales. Las etapas iniciales del crecimiento urbano
tienen ligeros impactos que promueven la heterogeneidad, lo que permite un
aumento en la diversidad de especies (Finido y Magle 2017). A medida que el
desarrollo urbano incrementa, los “nuevos” hábitats interactúan con aquellos
remanentes, encontrándose tanto a las especies existentes como a las nuevas
introducidas, lo que altera la composición y diversidad de especies en la comunidad
(Hepinstall-Cymerman et al. 2012). No obstante, las características del hábitat, no
solamente dependen de su posición a lo largo de un gradiente, si no de los atributos
locales, las características de los hábitats vecinos, el grado de disturbio y la
fragmentación del paisaje (Ramalho y Hobbs 2011, Warren y Lepczyk 2012).
13
1.3. Antecedentes
Un enfoque común para analizar el impacto urbano sobre los sistemas naturales es
el gradiente urbano-rural (McDonnell y Pickett 1990). Múltiples investigaciones han
demostrado que la diversidad de especies se reduce hacia el núcleo urbano,
asentándose en un patrón general. Los cambios estructurales y de composición no
son dinámicas exclusivas de una ciudad en particular, los hábitats urbanos tienden
a tener estructuras ecológicas muy similares (Savard et al. 2000, Clergeau et al.
2001), lo que representa las mismas condiciones en diferentes áreas biogeográficas
lo que permite realizar comparaciones independientemente de la latitud (Clergeau
et al. 2006). Un análisis de la diversidad de aves a lo largo de un gradiente urbano-
rural en dos ciudades de diferentes continentes Quebec (Canadá) y Rennes
(Francia), ya describía el patrón, desde las áreas más urbanizadas, hasta las
rurales. La densidad de Passer domesticus y Sturnus vulgaris fueron muy similares
en ambas ciudades, así como las densidades de Turdus merula y su equivalente
ecológico en Quebec Turdus migratorius (Clergeau et al. 1998). Sin embargo,
Jokimäki y Kaisanlahti (2003), afirman que la urbanización no puede ser vista como
un proceso que incremente monotónicamente la similitud de las comunidades de
aves, porque depende del tamaño de la ciudad, localización del sitio de estudio, la
estructura local del hábitat y la dinámica y estructura de las poblaciones que
conforman las comunidades (Shochat et al. 2006). Sin embargo, los estudios
comparativos en este tema son necesarios particularmente en regiones tropicales
(Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2011).
En México, las investigaciones en ecología urbana, se enfocan en las zonas
metropolitanas (Ortega-Álvarez et al. 2013). Una de las primeras investigaciones
realizadas en la Zona Metropolitana de la Ciudad de México (ZMCM), que analiza
las relaciones que existen entre las comunidades de aves y diferentes atributos de
las áreas verdes urbanas fue realizada por Varona (2001), argumenta que la riqueza
de especies está positivamente relacionada con la heterogeneidad ambiental
(riqueza florística) de parques. Los trabajos pioneros que han analizado el efecto de
las diferentes condiciones ambientales sobre las comunidades de aves a lo largo de
gradientes de urbanización corresponde a los realizados por Ortega-Álvarez (2008),
14
quien reportó que conforme aumenta el grado de urbanización, la riqueza de
especies disminuye y la abundancia de aves aumenta, posteriormente a estas
observaciones se añadió que las comunidades son más dominantes y homogéneas
(Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2009, MacGregor-Fors et al. 2012). Las
características y propiedades del hábitat, así como la infraestructura urbana, la
presencia de especies exóticas invasoras y la actividad humana, tienen una
importante influencia sobre la abundancia de distintas especies de aves nativas
(Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2010, MacGregor-Fors y Shondube 2011c).
Otras investigaciones señalan que las distancias a las cuales se encuentran los
parques urbanos con respecto al borde de la ciudad son un factor que influye sobre
la diversidad y composición de aves asociadas a estos hábitats (MacGregor-Fors y
Ortega-Álvarez 2011). Así como la evaluación de los efectos de la contaminación
lumínica sobre Pyrocephalus rubinus (MacGregor-Fors et al. 2011e).
Mientras que en la ciudad de Pachuca, Hidalgo, múltiples investigaciones han
reportado un total de 100 especies de aves residentes y migratorias dentro de la
zona urbana (Zuria et al. 2009, Gómez-Aíza y Zuria 2010), mismas que representan
el 22% de las especies de aves registradas en todo el estado de Hidalgo (Martínez-
Morales et al. 2007). De las investigaciones más importantes realizadas en este
estado está la realizada por Carbó-Ramírez y Zuria (2011), la cual afirma la
importancia de los parques y jardines para la riqueza de especies de aves y el efecto
de las variables de disturbio (ruido y tráfico vehicular) en reflejo de una disminución
de la riqueza de especies de aves, así como identificar que las especies generalistas
y oportunistas son favorecidas por la urbanización. También se reporta que las
especies insectívoras, fueron más abundantes en los meses de septiembre-abril, en
áreas verdes más grandes que poseen árboles altos y mayor cantidad de arbustos,
así como sitios con mayor cobertura de vegetación en el paisaje adyacente.
Mientras que en el estado de Querétaro se han reportado 119 especies de aves que
representan el 57% de las especies de aves de aquella región (Pineda-López 2009).
Sin embargo, se carece de información puntual de la información ecológica de
algunos grupos taxonómicos y es que el crecimiento desmesurado de la ciudad de
Querétaro, ha afectado radicalmente a las áreas naturales de la región, causando
15
la desaparición de diversos cuerpos de agua (Ortega-Álvarez et al. 2013). Por ello
se han adoptado estrategias para llevar a cabo un desarrollo urbano compatibles
con la conservación de la naturaleza, así mismo se han elaborado manuales para
la propagación de plantas nativas clave para la forestación, al contar con fichas
técnicas de al menos 35 especies (Martínez-Sánchez et al. 2011).
En Chiapas, los estudios de aves realizados en ambientes con algún grado
de disturbio antropogénico se han realizado a nivel paisaje. Para entender el efecto
de la estructura del paisaje sobre la distribución de la diversidad de aves, a través
de la evaluación del tamaño de área, la cobertura de bosque tropical caducifolio y
heterogeneidad ambiental sobre la diversidad α, β, y γ en un paisaje de la Depresión
Central de Chiapas (Ramírez-Albores 2004), así como el determinar la influencia
que tiene la heterogeneidad de un paisaje tropical perturbado por actividades
humanas sobre la riqueza de especies y el ensamblaje de los gremios tróficos
(Ramírez-Cedillo 2004, Pineda-Diez de Bonilla 2012). En ambientes urbanos son
nulos los estudios que han evaluado el efecto de la urbanización sobre la riqueza
de especies de aves. El estudio realizado en la ciudad de San Cristóbal de Las
Casas, se enfocó en los humedales de montaña donde se obtuvo el registro de un
total de 69 especies de aves durante 12 meses de muestreo (Merino-García 2013).
16
1.4. Preguntas de investigación
2. ¿Existe un gradiente urbano-rural o un arreglo espacial diferente en la zona
urbana de San Cristóbal de Las Casas?
3. ¿Cómo varía (en espacio y tiempo) la diversidad de aves en la zona urbana
de San Cristóbal de Las Casas?
4. ¿Cómo influye la heterogeneidad del hábitat en la composición y abundancia
de especies de la comunidad de aves?
5. ¿Cómo influye el grado de urbanización en la composición y abundancia de
especies de la comunidad de aves?
6. ¿La variación de la heterogeneidad del hábitat estará asociada a la
urbanización y a su vez determinará la estructura y composición de la
comunidad de aves?
1.5. Objetivo general
Evaluar a través de la cuantificación de la urbanización y la heterogeneidad del
hábitat, la relación de la urbanización sobre la diversidad de aves en la ciudad de
San Cristóbal de Las Casas.
1.6. Objetivos específicos
Determinar la composición y diversidad de aves del área urbana en San
Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Analizar la diversidad de especies y su relación con la heterogeneidad del
hábitat.
Documentar y analizar la distribución de las especies de aves nativas y
exóticas del área urbana en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
17
1.7. Hipótesis
El proceso de urbanización de San Cristóbal de Las Casas se generó de una
forma desordenada, lo que contribuyó con la formación de ambientes
suburbanos los cuales establecieron fragmentos de hábitats de diferente
condición y distribución.
Los cambios en el ambiente urbano, que reducen la heterogeneidad del
hábitat y un alto grado de urbanización favorecen a especies de aves
explotadoras de las zonas urbanas, difiriendo en número de especies y
abundancia de las que son sensibles a la urbanización.
La estructura y composición de la comunidad de aves cambia en respuesta
a la reducción de la heterogeneidad del hábitat y a un alto grado de
urbanización.
18
2. MÉTODO
2.1. Área de estudio
El municipio de San Cristóbal de Las Casas, se localiza al centro de la entidad, en
la provincia de las Sierras de Chiapas y Guatemala y subprovincia de la Altiplanicie
Central Chiapaneca entre los paralelos 16° 33’ 47” y 16° 46’ 49” N 92° 25’ 31” y 92°
48’ 05” O, a una elevación promedio de 2120 msnm (Figura 1). El municipio está
compuesto por 92 localidades, tiene una extensión total de 398.46 km2, de los
cuales 35.14 corresponden a la ciudad de San Cristóbal de Las Casas (SEDESOL
2013). Según las proyecciones de la CONAPO (2006), para el año 2017 la población
sería de 228 867 habitantes de los cuales 110 359 serán hombres y 115 584
mujeres, con una densidad poblacional de ~ 480 habitantes por km2 (SEDESOL
2013). Su proceso demográfico es uno de los más altos del estado de Chiapas, con
una tasa de crecimiento poblacional anual de 3.3% (2000-2010), después de los
municipios de Tuxtla Gutiérrez y Tapachula (INEGI 2015).
2.2. Características físico-geográficas del área de estudio.
2.2.1. Clima
El clima predominante en el área urbana del municipio de San Cristóbal de Las
Casas, es templado sub-húmedo con lluvias en verano (cw2), con temperatura
media anual entre 12 y 18ºC, temperatura del mes más frio entre -3 y 18°C, el
promedio máximo mensual fluctúa ente 20 y 25ºC (García 1988). La precipitación
en el mes más seco es menor de 40 mm; lluvias de verano mayores a 55 mm y
porcentaje de lluvia invernal del 5 al 10.2% del total anual (SEDESOL 2013). La
distribución anual de la precipitación es muy variable, con mayores precipitaciones
en los meses de mayo a octubre. La época de estiaje (secas) se encuentra entre
los meses de noviembre a abril, con menos del 10% de la precipitación anual.
19
Figura 1. Localización geográfica de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
20
2.2.2. Geología
El área urbana se compone de roca toba intermedia, roca limonita-arenisca y roca
volcanoclástica que corresponden al periodo Terciario y piedra caliza del periodo
Cretácico. Las rocas calizas favorecen la formación de suelos cársticos, mismos
que crean acuíferos subterráneos, que junto con la alta permeabilidad del suelo
permite almacenar grandes volúmenes de agua. La composición de suelo más
abundante es la piedra caliza que cubre el 83.5% de la superficie de la ciudad de
San Cristóbal de Las Casas (SEMAVIHN 2010).
2.2.3. Hidrología
Las abundantes lluvias y las condiciones de permeabilidad del subsuelo dan como
consecuencia la presencia de niveles freáticos elevados y la formación de
escurrimientos superficiales y manantiales. Los humedales han servido como
sistema de filtración natural para las aguas pluviales que corren por la superficie y
para aquellas que provienen de las partes altas de las zonas boscosas de los
alrededores de San Cristóbal de Las Casas. De esta forma, se crean corrientes
subterráneas que abastecen de agua a los manantiales y humedales, óptimas para
abastecer de agua a la población (PDU 2007).
Los humedales La Kisst y María Eugenia son los dos cuerpos hidrológicos
más grandes e importantes del área urbana de San Cristóbal de Las Casas. Se
mantienen por medio de cuatro redes hidrológicas: Chamula, Amarillo, Fogótico y
Sumidero (Bencala et al. 2006). Las tres primeras redes drenan hacia la red del
Sumidero, que es el punto más bajo de la red hidrológica de San Cristóbal. Los dos
sistemas más grandes de agua de la cuenca de San Cristóbal son el Río Fogótico
(22 km) y el Amarillo (12 km). Los humedales La Kisst, poseen al menos cuatro
cuerpos de agua permanentes formados por redes subterráneas, otros se
consideran temporales ya que surgen de las precipitaciones. Estos humedales son
aprovechados para abastecer de agua potable al 70% de la ciudad, por esta
capacidad, se consideran los manantiales más importantes de San Cristóbal de Las
Casas, por lo que se encuentran bajo resguardo y administración del personal del
Sistema de Agua Potable Municipal (SAPAM) y su extensión ocupa menos de un
tercio (26.6 ha) del área en protección. El humedal María Eugenia era el de mayor
21
superficie y extensión de cuerpo de agua en San Cristóbal de Las Casas, inclusive
ahí se desarrollaban actividades acuáticas deportivas. Hoy día se encuentra
prácticamente seco, ocasionado por el relleno para asentamientos humanos, a la
sobreexplotación de las reservas de agua y al deterioro de las laderas montañosas
que se encuentran aledañas a este humedal mediante la extracción de materiales
pétreos y deforestación.
2.2.4. Vegetación
La vegetación existente en la ciudad de San Cristóbal de Las Casas, consiste en
remanentes de humedales de montaña y los bosques que la rodean. Actualmente,
los humedales de montaña, se encuentran aislados y fragmentados (Galindo-
Jaimes et al. 2008). Alrededor de ellos existen zonas habitacionales, hospitales,
centros deportivos, comerciales y lo atraviesan al menos cuatro importantes vías
que comunican con la capital del estado. Los fragmentos de humedales que se
localizan en la parte Norte y Sur de La Kisst, corresponden a zonas de restauración,
que ocupan poco más del 70% del área decretada en conservación, poseen
características homogéneas adecuadas para actividades ganaderas. El principal
componente vegetal son los pastos (Eleocharis y Cynodon spp) de origen ruderal
(especies favorecidas por la actividad antropogénica) y en casos más severos se
presentan especies invasoras como: Eichhornia crassipes (lirio acuático) y Arundo
donax (carrizo gigante). Otras especies lo componen: Fraxinus udhei (fresno),
Prunus serotina (cerezo), Quercus peduncularis (encino) y Pinus oocarpa (ocote
carretilla) que forman parte de un programa de reforestación en zonas aledañas del
humedal (Galindo-Jaimes et al. 2008). La zona mejor conservada se localiza en la
parte central de este humedal presenta vegetación en buen estado de conservación,
caracterizada en su mayoría por plantas acuáticas como: Typha, Cladium y
Cyperus, además de árboles y arbustos de diferentes especies donde se distingue
Taxodium mucronatum (Sabino; SEMAVIHN 2010).
Los humedales María Eugenia, están divididos en dos fragmentos debido al
cruce de la carretera que comunica con la ciudad de Comitán de Domínguez. El
fragmento de mayor extensión se caracteriza por presentar a su alrededor zonas
habitacionales, escuelas y múltiples vías de comunicación, en el centro se ubica la
22
zona de conservación que ocupa un 45% de estos humedales. El principal
componente vegetal son los pastos altos del género Eleocharis, vegetación arbórea
y presenta zonas temporalmente inundables con vegetación acuática dispersa. En
el otro fragmento predominan los pastos altos y vegetación que no corresponde a
la de humedales, ya que fueron introducidos como parte de un programa de
reforestación y en las que se distingue Prunus serotina (cerezo) y Pinus oocarpa
(ocote carretilla; SEMAVIHN 2011).
Las laderas y serranías que rodean la ciudad son un aspecto importante de
zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. En los cerros Santa Cruz, Salsipuedes
y San Nicolás destacan comunidades vegetales que han variado en su estructura
original ya que se observan manchones perturbados de bosque de pino y encino
con vegetación secundaria, arbustiva y con asociaciones de encino-pino, así como
pastizal inducido. Lejos del área urbana destacan las áreas forestales de San José
Bocomtenelté, la ladera norte del cerro Huitepec y Rancho Nuevo, La Sierra
Ecatepec, Peje de Oro, el Arcotete, Laguna del Cochi, Cuevas de Quembo´k,
Moxviquil y Cerro el Extranjero. Son consideradas áreas de importancia para la
conservación de las aves en México (categoría G-1), es decir, sitios donde se
presentan especies catalogadas como amenazadas, en peligro de extinción o
vulnerables de acuerdo al libro rojo de BIRDLIFE (Macias-Caballero et al. 1999).
Dentro de la ciudad, destacan el Cerro de San Cristóbal y la zona de sumideros,
además de parques y jardines municipales. La vegetación del Cerro de San
Cristóbal, es resultado de la plantación de especies nativas y exóticas sobre una
cantera abandonada desde hace más de medio siglo. Cuyas especies dominantes
son Pinus pseudostrobus, Eucalyptus spp y Cupressus lusitánica. Desde el año
2012, estaba en proceso de enriquecimiento florístico con árboles nativos de los
bosques de pino-encino de la región. Esta área está abierta al público y no dispone
de ningún plan de manejo o de conservación (Ramírez-Marcial et al. 2014).
23
2.3. Diseño de muestreo
2.3.1. Índice Normalizado Diferencial de Vegetación (NDVI)
Para seleccionar los sitios de muestreo se calculó el Índice Normalizado Diferencial
de Vegetación (NDVI; Bino et al. 2008). El NDVI es una herramienta útil para evaluar
las áreas con mayor cobertura vegetal, asi como para determinar su producitvidad
primaria. En ciudades se ha relacionado con patrones de la riqueza de especies de
insectos (arañas y escarabajos; Turrini y Knop 2016) y aves (Bino et al. 2008). Por
medio de un sistema de información geográfica (ArcGIS ver. 10.1), se digitalizó una
imagen tipo LANDSAT 8 (2014) con una resolución de pixel de 30x30, de la ciudad
de San Cristóbal de Las Casas. El cálculo del NDVI produce una medida cuantitativa
cuyos valores fluctúan entre -1 y 1. Los valores por arriba de 0.51 indican presencia
de vegetación. Mientras que los valores de NDVI < 0.3 ± 0.06, representan
superficies impermeables, rocas y suelo desnudo. Mediante el análisis de valores
de reflectancia de la banda 6 (infrarrojo cercano), el valor espectral de un cultivo es
de 0.7 a >1. Por lo anterior, una cobertura de vegetación en buen estado tiene un
valor espectral de NDVI entre 0.51 y 0.65 ± 0.04 (Turrini y Knop 2016), este último,
es el índice de referencia usado en esta investigación.
2.3.2. Determinación del área urbana (“intra-urbana”).
Para determinar el área intra-urbana de la ciudad de San Cristóbal de Las Casas,
se siguió el método propuesto por MacGregor-Fors (2010). Esta medida está
basada en la interacción geográfica entre las áreas urbanas (intra-urbanas) y las
naturales adyacentes (sistemas localizados dentro del área de influencia directa de
una ciudad, en las que se incluyen áreas urbanas más pequeñas, sistemas
perturbados por el ser humano; campos agrícolas y hábitats naturales; MacGregor-
Fors 2011a). Por lo que representa una forma realista y medible para definir y
establecer las áreas “intra-urbanas” y “no-urbanas” en ciudades con crecimiento
ameboide. Para medir el área “peri-urbana” o ecotono de la ciudad de San Cristóbal
de Las Casas se utilizó una imagen LANDSAT 8 (2014), en donde se marca la franja
urbana, que se define como el borde de una ciudad que delimita la extensión y el
polígono del área intra-urbana (MacGregor-Fors 2011a).
24
El polígono “suavizado” se genera mediante la conexión de dos bordes
llamados “crestas”, por medio de una línea recta (MacGregor-Fors 2010). Para
medir el área de interacción entre el sistema urbano y los sistemas adyacentes no
urbanos, se registra la distancia perpendicular más lejana entre las proyecciones de
crecimiento de la urbanización (polígono intra-urbano y polígono suavizado).
Posteriormente, se determina la longitud del ecotono o “área peri-urbana”, con un α
= 0.05, mediante el cálculo del 95% del intervalo de confianza (IC), para todas las
distancias perpendiculares medidas entre las proyecciones del crecimiento de la
urbanización. Para representar el ecotono (area “peri-urbana”) de la ciudad, se
sustrae el limite superior del 95% de IC (= promedio + 95% IC), de cada vértice del
polígono suavizado de la ciudad y con ArcGIS (ver. 10.1), mediante la herramienta:
Editor - “Buffer”; input file: peri-urbano1 (nombre de la capa) – Linear unit= valor
negativo (-N), se genera un polígono concéntricamente más pequeño. El espacio
entre el “área intra-urbana” y “peri-urbana” representa una transición ecológica que
frecuentemente actua como un filtro biológico semi-permeable (Puga-Caballero et
al. 2014).
2.3.3. Selección de los sitios de muestreo
Mediante ArcGis (ver. 10.1) se ingresaron los valores de referencia de NDVI (0.51
y 0.65 ± 0.04 para la vegetación en buen estado) en la matriz urbana en la capa
llamada “peri-urbano1” y se utilizó la extensión Hawths Tools en ArcMap 10.1;
Sampling Tools – Create Random Selection, para elegir 40 puntos de muestreo de
forma aleatoria. Una vez seleccionados, se registraron sus coordenadas
geográficas y se ubicaron espacialmente considerando las calles y avenidas
cercanas a ellos como referencia. En ellos, se analizó una imagen satelital de alta
resolución (IKONOS 1:60), en la cual se obtuvo un buffer de 100 m de radio
alrededor de cada punto. Lo anterior para producir una imagen a escala fina de
caminos, áreas con y sin vegetación, edificios, viviendas, traspatios, suelos con
concreto y asfalto y cuerpos de agua que posteriormente fueron divididos en
polígonos, se clasificaron, etiquetaron y su proporción fue medida en m2.
25
2.4. Trabajo de campo
2.4.1. Observación de las aves
Siguiendo a Bibby et al. (2000) y Ralph et al. (1996), se establecieron puntos de
obsevación sin limite de radio. En cada sitio se establecio un punto de observación
de observación de aves, con un número total de 19 puntos. Los puntos fueron
localizados a una distancia mínima de 250 m entre uno y otro para asegurar la
independencia del muestreo. En cada punto de muestreo, especialmente en sitios
con alta perturbación al comienzo de cada observación, se permaneció en silencio
durante 5 minutos, los últimos dos minutos se contabilizaron el número de peatones
y autos por minuto y posteriormente se registraron a las aves durante 10 minutos
adicionales. Las aves fueron contadas en número de especies y su contribución en
abundancia. Todas las observaciones fueron hechas por un solo observador
durante 4 y media horas desde el amanecer (6 a 10:30 A.M). Cada punto fue visitado
al menos una vez al mes durante un periodo de muestreo de enero a agosto de
2016. Periodo en el cual se registraron especies residentes y migratorias. En este
estudio se consideraron como aves asociadas al ambiente urbano a todas aquellas
especies de aves que utilizan estos sitios en un espacio y tiempo determinado
encontrando en ellos, áreas importantes para la anidación, alimentación, protección
y de descanso para especies residentes y migratorias. Para la observación de las
aves se usaron binoculares 10x42. La identificación de las especies se realizó con
el apoyo de guías especializadas de campo (Edwars 1983, Howell y Webb 1995,
Sibley 2000 y Kaufman 2005).
2.4.2. Estructura y composición de la comunidad
Para conocer la estructura de la comunidad de aves de la zona urbana en San
Cristóbal de Las Casas, se evaluaron dos variables: la riqueza de especies (S),
obtenida a partir del número total de especies identificadas en cada punto fijo de
observación y la abundancia (Ni), mediante el número de individuos de aves
presentes por cada especie.
26
2.5. Análisis estadísticos
2.5.1. Estadística exploratoria
Se realizó la verificación del ajuste de datos de las variables evaluadas a una
distribución normal mediante las pruebas de bondad de ajuste de Kolmogorov-
Smirnov, mediante la modificación conocida como test Lillieforts ya que asume la
media y varianza de la muestra, además que es recomendable utilizarlo en una
población de más de 50 observaciones. Para tratar de lograr una distribución
normal, las variables se transformaron con el uso de Ln (Logaritmo natural), pero no
se logró la normalidad. Se emplearon otras alternativas con raíz cuadrada y
finalmente raíz cubica, sin embargo, la normalidad no se presentó (Anexo I). La
prueba de homocedasticidad se llevó a cabo mediante la prueba de Bartlett, la cual
permite contrastar si más de 2 muestras presentan igualdad de varianzas. Ninguna
de las distribuciones presentó normalidad (P>0.05; Anexo II).
2.5.2. Curvas de rango/abundancia
Se utilizaron para expresar el número de especies y sus abundancias
proporcionales de una manera sencilla y gráfica. La inclinación de la curva indica la
equitatividad o como se distribuyen los individuos encontrados en las especies
registradas (Perovic et al. 2008).
2.5.3. Estimación de la riqueza
Se realizó la representación gráfica del esfuerzo de muestreo a través de curvas de
acumulación de especies. Estas curvas dan confiabilidad a los inventarios
biológicos y además posibilitan su comparación. Los cálculos se realizaron con el
programa EstimateS 7.0 (Colwell 2006) con 500 aleatorizaciones, para reducir el
efecto que se puede causar en la forma de la curva de acumulación de especies
observadas (Jiménez-Valverde y Hortal 2003).
En general los estimadores no-paramétricos no asumen el tipo de distribución
del conjunto de datos y no los ajusta a un modelo determinado. Chao1, es un
estimador del número de especies en una comunidad basado en el número de
especies raras de la muestra. (Moreno 2001). Mediante Chao2, es posible calcular
también la varianza del muestreo. Colwell y Coddington (1994), observaron también
27
que el valor de Chao2 provee el estimador con menos sesgo para muestras
pequeñas.
2.5.4. Análisis de Correspondencia Canónica
Para analizar las relaciones entre las variables independientes (ambientales) y las
dos variables dependientes (especies de aves y número de individuos) del área
urbana en San Cristóbal de Las Casas, se realizó un análisis de correspondencia
canónica (ACC). El análisis fue realizado con el programa MVSP (Multi-Variate
Statistical Package. Ver. 3.22). Este análisis ordena a las especies de aves con los
factores ambientales, de tal manera que la relación entre cada una de las variables
pueda ser vista fácilmente con los dos ejes de ordenación (Quinn y Keough 2002).
Cuanto mas larga sea la flecha, mas fuerte es el efecto de ua variable particular en
la estructra de la comunidad de aves. Las especies de aves que se encuentran
cerca unas de otras son influenciadas de manera similar por las diferentes variables
ambientales. Los eigenvalues asociados con cada eje tienen una indicación relativa
de la habilidad del eje para separar u ordenar la distribución de especies.
Las variables independientes analizadas fueron las siguientes:
a) Variables estructurales: NDVI (Índice Normalizado Diferencial de
Vegetación).
b) Variables fisiográficas: distancia a la vía primaria más cercana, distancia a la
vía secundaria más cercana, distancia camino rural más cercano, distancia
a caminos regionales más cercanos, distancia al cuerpo de agua más
cercano y distancia al asentamiento humano más cercano.
c) Variables climáticas: precipitación promedio, temperatura máxima promedio
y temperatura mínima promedio.
d) Variables geográficas: latitud, longitud, altitud.
e) Disturbio: autos por minuto y peatones por minuto.
f) Uso de suelo: vegetación leñosa, vegetación herbácea, suelo desnudo,
cuerpos de agua e infraestructura urbana.
Las variables dependientes fueron las siguientes:
a) Riqueza de especies y su contribución en abundancia
28
2.5.5. Análisis de agrupación de Morisita
Los métodos de agrupación, son técnicas para lograr la clasificación de una serie
de muestras. El índice de Morisita es casi independiente del tamaño de la muestra,
excepto para muestras de tamaño muy pequeño. Por lo anterior, Wolda (1981),
recomienda el índice de Morisita como la mejor medida de similitud para uso
ecológico, pues mide la similitud entre dos comunidades (Krebs 2014). El índice de
Morisita varía de 0 (no similar) a cerca de 1.0 (completamente similar). Para el
análisis de agrupación se utilizo el número de especies por punto de muestreo y su
contribución en abundancia. El índice de Morisita es más fácilmente interpretado
como una probabilidad. El análisis fue realizado con el programa MVSP (Multi-
Variate Statistical Package. Ver. 3.3).
𝐶𝜆 =
[𝑃𝑟𝑜𝑏𝑎𝑏𝑖𝑙𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑒 𝑞𝑢𝑒 𝑢𝑛 𝑖𝑛𝑑𝑖𝑣𝑖𝑑𝑢𝑜𝑠 𝑒𝑥𝑡𝑟𝑎𝑖𝑑𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎 𝐽
𝑦 𝑢𝑛𝑜 𝑒𝑥𝑡𝑟𝑎𝑖𝑑𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎 𝐾 𝑝𝑒𝑟𝑡𝑒𝑛𝑒𝑧𝑐𝑎 𝑎 𝑙𝑎 𝑚𝑖𝑠𝑚𝑎 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑐𝑖𝑒][𝑃𝑟𝑜𝑏𝑎𝑏𝑖𝑙𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑒 𝑞𝑢𝑒 𝑑𝑜𝑠 𝑖𝑛𝑑𝑖𝑣𝑖𝑑𝑜𝑠 𝑒𝑥𝑡𝑟𝑎𝑖𝑑𝑜𝑠 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑚𝑢𝑒𝑡𝑟𝑎 𝐽 𝑜 𝐾
𝑝𝑒𝑟𝑡𝑒𝑛𝑒𝑧𝑐𝑎𝑛 𝑎 𝑙𝑎 𝑚𝑖𝑠𝑚𝑎 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑐𝑖𝑒]
2.5.6. Modelos Lineales Generalizados
Debido al tipo de distribución de los datos en este estudio y para describir la
variación espacial y temporal de la diversidad de aves, se utilizaron Modelos
Lineales Generalizados (GLM), con una función de enlace log y una estructura de
error de Poisson, relevante para datos de conteo (Quinn y Keough 2002). Se
realizaron pruebas con Modelos Lineales Generalizados Mixtos (GLMMs) para la
evaluación de interacción de factores (espacio*meses y temporadas) y para probar
la variación entre sitios (puntos de muestreo) y temporadas (meses). Los análisis se
realizaron con el programa R Commander. Ver.3.3. Development Core Team 2016
(Crawley 2007). Las pruebas se consideraron significativas cuando P≤ 0.05.
2.5.7. Relación de la heterogeneidad del hábitat (SHDI) en la estructura y
composición de la comunidad de aves.
Mediante el uso de un sistema de información geográfica (ArcGIS ver 10.1), se
digitalizó la imagen aérea de cada uno de los sitios seleccionados. En esta imagen
se determinó la diversidad estructural del punto muestreado, mediante la
clasificación y etiquetado de proporciones en m2 de los diferentes tipos de estructura
29
de vegetación dentro de un radio de 100 m, en los mismos puntos fijos de
observación utilizados para el registro de las aves. La heterogeneidad del hábitat se
determinó mediante la aplicación del índice de diversidad de Shannon (SHDI; Tews
et al. 2004) y se llevó a cabo mediante el programa Fragstats 4.2. Para el análisis
de la relación a nivel de comunidad se llevaron a cabo mediante la evaluación de
interacción de factores: SHDI ~ riqueza y abundancia de especies, así como las
diferentes interacciones (SHDI ~ especies explotadoras, adaptadoras y evasoras
urbanas) para evaluar la relación entre su proporción en especies y en abundancias,
se realizaron pruebas mediante modelos lineales a través de regresiones
cuadráticas. Los análisis se realizaron con el programa R Commander. Ver.3.3.
Development Core Team 2016 (Crawley 2007). Las pruebas se consideraron
significativas cuando P≤ 0.05.
𝑆𝐻𝐷𝐼′ = − ∑ 𝑝𝑖 ln 𝑝𝑖
En donde: SHDI, es el índice de diversidad de Shannon; pi es la proporción de un ambiente i, y ln es
el logaritmo natural de la proporción, que corresponde al ambiente i.
2.5.8. Relación de la urbanización en la estructura y composición de la comunidad
de aves.
Mediante el uso de un sistema de información geográfica (ArcGIS ver 10.1), se
analizó y determinó el grado de urbanización para cada uno de los 19 puntos de
muestreo. Para el análisis de la relación a nivel de comunidad se llevaron a cabo
mediante la evaluación de interacción de factores entre el grado de urbanización y
la riqueza y abundancia de especies, así como con diferentes variables expliatorias
(urbanización ~ especies explotadoras, adaptadoras y evasoras urbanas), para
evaluar la relación entre su proporción en especies y en abundancias, se realizaron
pruebas mediante modelos lineales a través de regresiones cuadráticas. Los
análisis se realizaron con el programa R Commander. Ver.3.3. Development Core
Team 2016 (Crawley 2007). Las pruebas se consideraron significativas cuando P≤
0.05.
30
3. RESULTADOS
3.1. Indice Normalizado Diferencial de Vegetacion (NDVI).
Se obtuvo la imagen espectral de NDVI para el área urbana de San Cristóbal de Las
Casas (Figura 2). La zona urbanizada registró un índice de entre 0.1 y 0.39 que a
su vez se compone de rocas, suelo desnudo y cuerpos de agua (-0.8,-0.1), la
presencia de vegetación secundaria tuvo un índice de entre 0.44 y 0.45 (± 0.06) y
estuvo compuesto de pastizales y herbáceas, la vegetación en estado óptimo tiene
un índice entre a 0.52 y 0.65, las zonas de cultivo y acahuales registraron un valor
mayor a 0.7.
3.2. Determinación del área urbana (“intra-urbana”) y selección de los sitios de
muestreo.
El ecotono que separa el “área intra-urbana” de la “peri-urbana” representa una
transición ecológica una longitud de 321.11 metros (Figura 3). De los 40 puntos
seleccionados, cinco puntos no fueron localizados, en 16 puntos la vegetación fue
reducida o removida por completo y/o se encontraba totalmente sitiados por muros
(poca accesibilidad), en otros casos no fue posible su acceso debido a la falta de
permiso por parte de los dueños de los predios. De tal manera que, el trabajo de
investigación fue llevado a cabo en 19 puntos de muestreo (Figura 4), del análisis
de la imagen satelital de alta resolución (IKONOS 1:60), se determinaron cinco
categorías de uso de suelo: vegetación leñosa, vegetación herbácea, cuerpos de
agua, suelo desnudo e infraestructura urbana (Tabla I). Los resultados fueron
usados como una medida de la densidad de desarrollo urbano, en esta investigación
se clasificaron y analizaron en cuatro diferentes grados de urbanización; alta, media,
baja y hábitats remanentes.
31
Figura 2. Distribución de los valores del Índice Normalizado Diferencial de Vegetación (NDVI), obtenido para la ciudad de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. El color gris indica la extensión de la zona urbanizada, suelos y rocas desnudas, mientras que en amarillo se muestra la vegetación secundaria, pastos y herbáceas de poca altura, el verde indica la presencia de vegetación en estado óptimo, mientras que los color rosa indica la presencia de acahuales y zonas de cultivo.
Figura 3. Representacion grafica del procedimiento para determinar el área intra-urbana de la ciudad de San Cristóbal de Las Casas (MacGregor-Fors 2010). A) identificación del polígono. B) remarcación de la poligonal. C) polígono suavizado. D) polígono concéntrico. El área entre el polígono suavizado y el nuevo polígono representa el área peri-urbana de la ciudad. La zona intra-urbana comprende el área de mayor porción de la ciudad y se localizada dentro de los límites el área peri-urbana.
32
Figura 4. Ubicación de los 19 puntos de muestreo dentro del área intra-urbana de la ciudad de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Tea=Teatro de la ciudad Hermanos Domínguez, CnSc= Centro de la ciudad/parque central de San Cristóbal de Las Casas, PqF=Parque Fray Bartolomé, Crsc= Cerro de San Cristóbal, Lag= Laguna de Chapultepec, EEF=Escuela de Educación Física, PBH=Planta de bombeo de agua potable La Hormiga, Gas= Gasolinera Gasteleñas, OvS=Ovalo de los Sedem, Acf= Ranchería Huitepec Los Alcanfores, StCz= Santa Cruz Ojo de agua, Cnta= Las Canastas, Ljoy= Colonia La Joya, Cuxt= Barrio Cuxtitali, LCñd= La Cañada, AlbB=Centro de producción forestal La Albarrada, Kis= Planta de bombeo de agua potable La Kisst, AlbL= Centro de producción piscícola La Albarrada, PLH= Oficinas Protección Civil Municipal.
Tea
(A)
Gas
(M)
LJoy
(B)
Acf
(B)
PBH
(A) StCr
(M)
Cux
(B)
Cnta
(M)
EEF
(A)
PLH
(HR)
AlbL
(HR) 33
AlbB
(B)
CnCr
(A)
PqF
(A)
LCñd
(B)
CrSC
(B)
OvS
(M)
Kis
(HR) Lag
(HR)
33
Tabla I. Diecinueve sitios con su proporción de uso de suelo y hábitat adyacente, con la clasificación en categorías de urbanización. Los valores están representados en metros cuadrados (m2). Los números en negritas indican el valor que se utilizó de criterio para su clasificación en categorías de urbanización.
3.3. Estructura y composición de la comunidad de aves
Durante ocho meses de muestreo se obtuvieron un total de 2, 785 registros de aves,
distribuidos en 74 especies (Anexo III), pertenecientes a 26 familias y 11 órdenes.
Del total de especies registradas 46 (~62 %) fueron residentes y 28 (~38 %)
migratorias. Se registraron especies rapaces y carroñeras volando sobre los sitios
de muestreo, pero no fueron incluidas en este estudio debido a que no se registró
evidencia que usaran estos espacios. De acuerdo a la Norma Oficial Mexicana
(NOM-059-SEMARNAT-2010), Tachybaptus dominicus y Myadestes occidentalis se
encuentran catalogadas bajo protección especial (Pr), Turdus rufitorques y
Tipos de usos de suelo
Sitios Acrónimo
Vegetación
leñosa
Vegetación
herbácea
Cuerpos
de agua
Suelo
desnudo
Infraestructura
urbana
Categoría de
urbanización
Teatro Tea 1.69 41.63 3.39 2.17 51.12 Alta
Centro de SC CnSC 10.27 0.98 0 0 88.75 Alta
Parque Frayba PqF 10.91 5.39 0 0 83.7 Alta
Esc.edu.fis EEF 3.01 22.57 0.1 55.86 18.44 Alta
PB La Hormiga PBH 23.13 13.94 0.71 5.26 56.97 Alta
Gasteleñas Gas 2.71 94.31 2.98 0 0 Media
Ovalo Sedem OvS 23.14 53.41 2.51 12.61 8.34 Media
Los Alcanfores Acf 26 59.76 0 1.05 13.19 Media
Santa Cruz StCz 7.9 52.73 0 9.39 29.99 Media
Canastas Cnta 30.69 47.88 0.14 3.19 18.18 Media
Cerro de SC CrSC 84.65 1.42 0 2.07 11.86 Baja
Las Joyas Ljoy 66.14 24.54 0 3.22 6.1 Baja
Cuxtitali Cuxt 47.54 26.09 0 10.06 16.03 Baja
Cañada LCñd 51.39 22 0 7.49 19.12 Baja
Albarrada (B) AlbB 51.94 32.37 0 7.26 8.44 Baja
Laguna Lag 29.52 33.92 16.06 0.95 19.55 H. remanente
La Kisst Kis 16.23 60.87 10.04 2.46 10.39 H. remanente
Albarrada (L) AlbL 11.34 65.63 16.81 5.31 0.91 H. remanente
Protección Civil PLH 8.47 73.85 10.46 0.07 7.15 H. remanente
Total 506.67 733.29 63.2 128.42 468.23
34
Oporornis tolmiei están consideradas como amenazadas (A). Además que,
Atlapetes albinucha es cuasiendémica (con distribución en Chiapas y Guatemala;
Howell y Webb 1995). Aunque ninguna de las especies registradas está
considerada en peligro de extinción por la IUCN (2001), las tendencias
poblacionales de T. rufitorques, M. occidentalis y O. tolmiei, son decrecientes,
mientras que las de A. albinucha y T. dominicus se consideran estables. Phaloropus
tricolor, constituye la confirmación de su registro para los Altos de Chiapas con
cuatro individuos (Rangel-Salazar et al. 2005). La riqueza total de las especies y su
abundancia de individuos fueron variables a lo largo de los meses de muestreo.
Junio presentó la menor riqueza de especies (28), mientras que agosto tuvo la
mayor riqueza (44; P> 0.0001; Figura 5 A). La abundancia de individuos fue más
baja en abril (181 individuos) y agosto tuvo la mayor abundancia de individuos (459;
P> 0.0001; Figura 5 B).
El orden de los Passeriformes presentó más familias (16 familias), los otros
diez órdenes solo presentaron una sola familia (Tabla II). Las familias con mayor
número de especies fueron Parulidae (14), Ardeidae (6), Emberezidae (6) e
Icteridae (5). Mientras que las otras familias restantes (Podicipedidae, Falconidae,
Anatidae, Rallidae, Scolopacidae, Columbidae, Trochilidae, Picidae, Alcedinidae,
Tyrannidae, Vireonidae, Corvidae, Hirundinidae, Aegithalidae, Troglodytidae,
Turdidae, Mimidae, Ptiligonatidae, Peucedramidae, Thraupidae, Fringilidae y
Passeridae) que presentaron menos de cinco especies.
Las especies más abundantes fueron: Quiscalus mexicanus (556 individuos),
Columba livia (391), Passer domesticus (238), Anas discors (230), Psaltriparus
minimus (176), Zonotrichia capensis (133) y Fulica americana (115; Figura 6), y
representaron el 60 % del total de individuos registrados para toda la comunidad de
aves. Nueve especies se registraron en cada uno de los ocho meses de muestreo
y fueron: Fulica americana, Columba livia, Hylocharis leucotis, Haemorhous
mexicanus, Psaltriparus minimus, Mimus gilvus, Zonotrichia capensis, Quiscalus
mexicanus y Passer domesticus.
35
Figura 5. A) Riqueza total de especies y B) número de individuos registrados durante los ocho meses de muestreo en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas.
Figura 6. Estructura de la comunidad de aves del área urbana de San Cristóbal de Las Casas. El rango/abundancia muestra que los puntos dentro de los sitios son altamente dominados por Quiscalus mexicanus.
0.0
5.0
10.0
15.0
20.0
25.0
0 10 20 30 40 50 60 70 80
Pro
po
rció
n e
n a
bu
nd
anci
as
Rangos de las especies
Quiscalus mexicanus
Columba livia
Passer domesticus
Anas discors
36
3.4. Estimación de la riqueza de la comunidad de aves
Los estimadores no paramétricos de riqueza de especies (Chao1 y Chao2),
indicaron que, la confiabilidad del muestreo del inventario representó el 93.6 % (74
especies) del total de las especies de aves a encontrar en el área de estudio, que
de acuerdo a la predicción obtenida es de 79 especies (Figura 7).
Figura 7. Tasa total de acumulación de especies observadas y estimadas a través del esfuerzo de muestreo representado por el número de visitas diarias en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016.
Tabla II. Número de familias por orden registrado en sitios con diferente categoría de uso de suelo en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016.
Número de familias por categoría de urbanización
Ordenes Alto Medio Bajo Hábitats remanentes Acumulado
Passeriformes 11 14 14 15 16
Apodiformes 1 1 1 1 1
Charadriformes 1 1 1
Ciconiiformes 1 1 1 1
Columbiformes 1 1 1 1
Coraciformes 1 1
Falconiformes 1 1
Gruiformes 1 1
Phoenicopteriformes 1 1
Piciformes 1 1 1 1
Podicipediformes 1 1
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
1 11 21 31 41 51 61 71 81 91 101 111 121 131 141 151 161 171 181
Nú
mer
o d
e es
pec
ies
Esfuerzo de muestreo (visitas diarias)
Riqueza observada
Riqueza estimada
Chao1
Chao2
37
3.5. Estructura y composición de la comunidad de acuerdo a las categorías de
urbanización.
La composición de especies varió entre las categorías de urbanización (Tabla III).
En sitios con alto grado de urbanización se registraron 28 especies y 983
individuos, pertenecientes a 14 familias incluidas en 4 órdenes. Los puntos de
muestreo con alto grado de urbanización presentaron variaciones en la riqueza de
especies (Figura 8 A) y abundancia de aves (Figura 8 B). De las especies
registradas, 22 fueron residentes (21 terrestres y una acuática) y seis migratorias
terrestres (Figura 9 A). El orden de los Passeriformes contó con el mayor número
de familias (11; Figura 9 B). Las familias que mostraron mayor número de especies
fueron Parulidae (6), Tyrannidae (3) e Icteridae (3). Las familias Trochilidae,
Mimidae, Emberezidae, Fringilidae, presentaron dos especies. Mientras que en las
familias restantes (Ardeidae, Columbidae, Hirundinidae, Turdidae, Aegithalidae,
Troglodytidae y Passeridae), se registró una sola especie. La estructura de la
comunidad de aves registrada en los diferentes grados de urbanización difiere. Las
especies más abundantes fueron Columba livia (390 individuos), Quiscalus
mexicanus (215) y Passer domesticus (188; Figura 16 A). De acuerdo a la predicción
obtenida mediante el modelo de Colwell (2006), la riqueza observada en sitios con
alto grado de urbanización representó el 82.3 % (28 especies) de un total de ~34
especies estimadas (Figura 17 A).
Tabla III. Riqueza de especies y número total de aves de acuerdo a la categoría de urbanización en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas
Estructura de la comunidad de aves por grado de urbanización
Variable Alto Medio Bajo Hábitats remanentes
Riqueza de especies 28 43 30 58
Abundancia de aves 983 641 320 841
38
Figura 8. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con alto grado de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016. Dónde: CnSC= Centro de San Cristóbal (parque central), EEF= Escuela de Educación Física, PBH= Planta de bombeo “La Hormiga”, PqF= Parque Fray Bartolomé, Tea= Teatro de la ciudad Hnos. Domínguez.
Figura 9. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de aves presentes en sitios catalogados con alto grado de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
A B
39
En sitios con grado intermedio de urbanización se registraron 43 especies
y contabilizaron 641 individuos, pertenecientes a 20 familias, incluidas en 7 órdenes.
Los puntos de muestreo con grado intermedio de urbanización presentaron
variaciones en la riqueza de especies (Figura 10 A) y abundancia de aves (Figura
10 B). De las especies registradas 31 son residentes (29 terrestres y dos acuáticas)
y 12 son migratorias (11 terrestres y una acuática; Figura 11 A). El orden de los
Passerifomes presentó con el mayor número de familias (14; Figura 11 B). Las
familias con mayor número de especies fueron, Parulidae (7), Icteridae (5) y
Tyrannidae (4). Las familias Emberezidae y Turdidae registraron tres especies. Las
familias Ardeidae, Falconidae, Trochilidae, Columbidae, Picidae y Troglodytidae
presentaron dos especies. Mientras que en las familias Scolopacidae, Mimidae,
Vireonidae, Aegithalidae, Corvidae, Ptilogonatidae, Fringilidae y Passeridae se
registró una especie. Las especies más abundante fue Quiscalus mexicanus (188
individuos) y Bubulcus ibis (53; Figura 16 B). La riqueza de especies observada
representó el 87.7 % de la calculada (49 especies) por los estimadores no
paramétricos (Figura 17 B).
Figura 10. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con un grado intermedio de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016. Dónde: Acf= Ranchería Huitepec “Los Alcanfores”, Cnta= Las Canastas, Gas= Gasolinera “Gasteleñas”, OvS= Ovalo Sedem, StCz= Santa Cruz Ojo de agua.
A B
40
Figura 11. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de aves presentes en sitios catalogados con un grado intermedio de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
Los sitios catalogados con bajo nivel de urbanización registraron 30
especies y contabilizaron 320 individuos, pertenecientes a 17 familias incluidas en
cuatro órdenes. Los puntos de muestreo con bajo grado de urbanización
presentaron variaciones en la riqueza de especies (Figura 12 A) y abundancia de
individuos (Figura 12 B). De las 30 especies registradas, 23 fueron residentes y siete
migratorias (Figura 13 A), sin registrar especies acuáticas. El orden de los
Passeriformes contó con el mayor número de familias (14; Figura 13 B). Las familias
con más especies fueron Parulidae (6), Emberezidae (3) y Trochilidae (3). Las
familias Icteridae, Turdidae, Picidae, y Troglodytidae contaron con solo dos
especies. Mientras que las familias Columbidae, Aeghitalidae, Vireonidae, Mimidae,
Tyrannidae, Fringilidae, Ptilogonatidae, Corvidae, Thraupidae y Passeridae
registraron una sola especie. Las especies más abundantes fueron Quiscalus
mexicanus (49 individuos), Psaltriparus minimus (49), Cyanocitta stelleri (35),
Troglodytes rufociliatus (26), Campylorhynchus zonatus (26), Hylocharis leucotis
(25) y Zonotrichia capensis (23; Figura 16 C). Las especies observadas representan
el 85.7 % de las 35 especies estimadas (Figura 17 C).
41
Figura 12. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes puntos de muestreo localizados en sitios catalogados con bajo grado de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016. Dónde: AlbB= Centro de producción forestal La Albarrada, CrSC= Cerro de San Cristóbal, Cuxt= Barrio Cuxtitali, LCñd= La Cañada, LJoy= Colonia La Joya.
Figura 13. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de aves presentes en sitios catalogados con bajo grado de urbanización del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
A B
42
En hábitats remanentes se registraron 58 especies y 841 individuos,
pertenecientes a 23 familias incluidas en nueve órdenes. Los puntos de muestreo
presentaron variaciones en la riqueza de especies (Figura 14 A) y abundancia de
individuos (Figura 14 B). De las 58 especies 35 son residentes (26 terrestres y nueve
acuáticas) y 23 son migratorias (19 terrestres y cuatro acuáticas; Figura 15 A). De
las especies residentes 26 son terrestres y nueve son acuáticas. El orden de los
Passeriformes contó con el mayor número de familias (15; Figura 15 B). Las familias
con mayor número de especies fueron Parulidae (13), Ardeidae (6), Icteridae (5) y
Emberezidae (4). Las familias Tyrannidae, Turdidae y Rallidae registraron tres
especies. Mientras que las familias Anatidae, Fringilidae, Mimidae, Scolopacidae y
Trochilidae registraron dos especies. Las familias Aegithalidae, Alcedinidae,
Hirundinidae, Passeridae, Peucedramidae, Picidae, Podicipedidae, Ptilogonatidae,
Thraupidae, Troglodytidae, Vireonidae, registrarón una especie. Las especies más
abundantes fueron Anas discors (230 individuos), Fulica americana (115), Quiscalus
mexicanus (104), Psaltriparus minimus (77) y Zonotrichia capensis (33; Figura 16
D). La riqueza de especies observada representó el 89.2 % de la calculada (65
especies) por los estimadores no paramétricos (Figura 17 D).
Figura 14. A) Riqueza de especies de aves y B) Número de individuos registrados en los diferentes puntos de muestreo localizados en sitios catalogados como hábitats remanentes del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, de enero a agosto de 2016. Dónde: AlbL= Centro de producción piscícola La Albarrada, Kis= Planta de bombeo de agua potable La Kisst, Lag= Laguna de Chapultepec, PLH= Oficinas de Protección Civil Municipal.
A B
43
Figura 15. A) Estacionalidad y B) Número de familias por cada orden presente de las especies de aves presentes en sitios catalogados hábitats remanentes del área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
44
Figura 16. Estructura de la comunidad de aves en los sitios muestreados. En sitios con alto grado de urbanización, la curva de rango/abundancia muestra que son altamente dominados por Columba livia (A). Los sitios con un grado intermedio de urbanización son dominados por Quiscalus mexicanus (B). En sitios con bajo grado de urbanización, la curva rango/abundancia muestra que son dominados por Quiscalus mexicanus y Psaltriparus minimus (C). Finalmente la comunidad de aves en hábitats remanentes dominada por Anas discors (D).
A B
C D
45
Figura 17. Tasas de acumulación de especies observadas y estimadas en sitios catalogados con alto grado de urbanización (A), grado intermedio de urbanización (B), bajo grado de urbanización (C) y sitios de hábitat remanente (D), en la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto del 2016. El esfuerzo de muestreo se define como el número de censos realizados.
46
3.6. Análisis de correspondencia canónica para la comunidad de aves
De acuerdo a los resultados del análisis de correspondencia, los primeros dos ejes
explicaron 42.33% de la varianza en las especies de aves y 0.98% de la variación
en la correlación especies-hábitat (Tabla IV). La variable de infraestructura urbana
presentó un alto grado de colinealidad, por lo que fueron excluidas del análisis
(Figura 18). En general, las especies exóticas invasoras como Passer domesticus,
Columba livia, así como las especies nativas pero de amplia distribución como
Haemorhous mexicanus y Quiscalus mexicanus, fueron más abundantes en sitios
con alto grado de urbanización (Figura 19). Algunas otras especies como
Zonotrichia capensis fueron registradas entre sitios de suelo desnudo y vegetación
leñosa. En sitios con vegetación leñosa (baja urbanización), las especies más
abundantes fueron Myadestes occidentalis, Campylorynchus zonatus y Melanerpes
fourmicivorus. Las especies más abundantes en hábitats remanentes fueron
Tachybaptus dominicus, Anas discors, Gallinula chloropus y Fulica americana.
Algunas especies migratorias Neotropicales fueron más abundantes en sitios
adyacentes de mayor cobertura de vegetación y entre el suelo desnudo y en menor
proporción de infraestructura urbana (Figura 20).
Tabla IV. Resultados del análisis de correspondencia canónica (ACC), para las características del hábitat y variables adyacentes. El porcentaje de la varianza en los datos de las especies y la correlación especies-ambiente explicada por los ejes son acumulativos.
Eigenvalues Ejes
Axis 1 Axis 2 Axis 3 Axis 4 Axis 5 Axis 6
Eigenvalues 0.727 0.555 0.416 0.235 0.15 0.12
Porcentaje 24.006 18.331 13.759 7.767 4.949 3.965
Porcentaje acumulado 24.006 42.338 56.097 63.864 68.813 72.778
Correlación especies-ambiente 0.996 0.986 1 0.946 0.981 0.887
47
Figura 18. Categorías de uso de suelo de las variables adyacentes a nivel de hábitat de la comunidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Los puntos de muestreo se señalan de color azul. Los acrónimos de los puntos de muestreo se detallan en la Tabla I.
Figura 19. Categorías de uso de suelo y variables adyacentes a nivel de hábitat asociadas a la comunidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Las especies se señalan de color rojo.
48
Figura 20. Categorías de uso de suelo y variables adyacentes asociadas a nivel de hábitat de la comunidad de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Los rombos en color azul corresponden a los puntos de muestreo. Los rombos en color rojo corresponden a las especies. La longitud y dirección de las flechas indican el grado relativo y dirección de la asociación. Los centroides señalan la asociación de las especies con los puntos de muestreo y las categorías de urbanización en las que se agrupan. Rojo: Alto grado de urbanización, Naranja y Negro: Grado intermedio de urbanización, Verde: Bajo grado de urbanización, Azul: Habitáts remanentes.
49
3.7. Análisis de agrupación de Morisita para la comunidad de aves
El análisis cluster multivariado de Morisita, muestra que las áreas con alto grado de
urbanización son muy similares. Los puntos CnSC (Centro de la Ciudad de San
Cristóbal) y PqF (Parque Fray Bartolomé), poseen la más alta similitud para toda la
comunidad (~99%). Por lo que respecta a sitios con alto grado de urbanización los
Para los sitios con categoría intermedia de urbanización los puntos Gas
(Gasteleñas) y StCr (Santa Cruz), tienen un 70% de similitud, lo mismo se registró
para los sitios con un bajo grado de urbanización donde LJoy (Las Joyas) y LCñd
(La Cañada), presentaron un 70% de similitud. Los hábitats remanentes Kis (La
Kisst) y Lag (Laguna), poseen una similitud del 85%, mientras que el único punto de
muestreo con características propias fue AlbL (Albarrada Laguna; Figura 21),
mientras que el resto de los puntos fueron diferentes unos entre otros, pero
consistentes con las variables asociadas a ellos y presentado en el ACC.
Figura 21. Análisis de agrupamiento multivariado (Morisita) que muestra, los rasgos de similitud entre diferentes puntos de muestreo basado en la riqueza de especies y abundancia de aves. Rojo: Alto grado de urbanización, Naranja y Negro: Grado intermedio de urbanización, Verde: Bajo grado de urbanización, Azul: Habitáts remanentes.
50
3.8. Modelos lineales para la comunidad de aves
3.8.1. Variación espacio-tiempo de la diversidad de aves del área urbana de San
Cristóbal de Las Casas
Los análisis de distribución de la variable riqueza de especies (S), mostraron
diferencias para los factores espaciales en dos categorías de urbanización: hábitats
remanentes (S; GLMs: X2= 15.68; g.l=3; P<0.0001) y aquellos con un grado
intermedio de urbanización (S; GLMs: X2= 6.42; g.l=3; P<0.0001; Figura 22), así
como en 17 de los 19 puntos de muestreo (Anexo IV). El análisis temporal mostró
diferencias en la temporadas de secas (S; GLMs: X2= 15.28; g.l= 3; P<0.0001;
Figura 23) y en cinco de los ocho meses de muestreo (Anexo V). Para el número de
individuos (Ni), se obtuvieron diferencias significativas entre las categorías de
urbanización: Baja urbanización (Ni; GLMs: X2= -15.47; g.l=3; P<0.0001) y en
hábitats remanentes (Ni; GLMs: X2=16.48; g.l=3; P<0.0001; Figura 24), así como en
18 de los 19 puntos de muestreo (Anexo VI). El análisis temporal mostró diferencias
en la temporada de secas (Ni; GLMs: X2=29.05; g.l= 3; P<0.0001; Figura 25) y en
siete de los ocho meses de muestreo (Anexo VII).
Figura 22. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación de la riqueza de especies, a través de las distintas categorías de urbanización en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
51
Figura 23. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación de la riqueza de especies, a través de las temporadas de muestreo en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
Figura 24. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación del número de individuos, a través de las distintas categorías de urbanización en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
52
Figura 25. Análisis mediante Modelos Lineales Generalizados simples (GLMs), para la variación del número de individuos, a través de las temporadas de muestreo en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas de enero a agosto de 2016.
53
3.8.2. Relación de la heterogeneidad del hábitat con la estructura y composición de
la comunidad de aves
La variación en la heterogeneidad del hábitat no explicó la variación en la estimación
de la riqueza de especies (S: F2, 16= 1.47; R= 0.05; P< 0.25; Anexo VII), ni en el
número de individuos de la comunidad de aves (Ni: F2, 16= 2.11; R= 0.11; P< 0.15;
Anexo VII). Sin embargo, se relacionó positivamente en la proporción tanto del
número de especies explotadoras urbanas (F2, 16= 10.31; R=0.50; P<0.01; Figura 26
A), como en la proporción de sus abundancias (F2, 16=7.23; R=0.40; P<0.01; Figura
26 B). Tampoco explicó la variación para la proporción en abundancias de las
especies evasoras (F2, 12= 2.04; R=0.13; P<0.17), ni en la proporción en
abundancias de especies adaptables (F2, 16= 1.46; R=0.04; P<0.26). La
heterogeneidad del hábitat no explicó la proporción de especies evasoras urbanas
(F2, 8= 0.90; R= -0.01; P<0.44), ni de las adaptables urbanas (F2, 16= 0.01; R= -0.12;
P<0.98 Anexo VIII).
Figura 26. A) Proporción del número de especies explotadoras urbanas y B) Proporción en abundancia de las especies explotadoras urbanas y su relación con la heterogeneidad del hábitat, en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016.
A B
54
3.8.3. Relación de la urbanización con la estructura y composición de la comunidad
de aves
La variación del grado de urbanización no explicó la variación en el número de
especies de aves de la comunidad de aves (F2, 16=1.84; R=0.08; P<0.19), ni en la
proporción de especies evasoras urbanas (F2, 8= 1.93; R=0.16; P<0.20), ni en la
proporción de especies adaptables urbanas (F2, 16= 1.67; R=0.07; P<0.21). Sin
embargo, se relacionó positivamente tanto al total del número de individuos de aves
del área urbana (F2, 16= 14.74; R= 0.60; P<0.001; Figura 27), asi como a la
proporción de especies explotadoras urbanas (F2, 16=57.64; R=0.86; P<0.0001;
Figura 28 A). Además, la variación del grado de urbanización, se asoció,
positivamente en la proporción en abundancia de las especies explotadoras
urbanas (F2, 16= 59.88; R=0.86; P<0.0001; Figura 28 B). El grado de urbanización
no explicó la variación en la proporción de la abundancia de las especies evasoras
urbanas (F2, 12= 2.04; R= 0.13; P<0.17), ni en la proporción en abundancia de las
especies adaptables urbanas (F2, 16= 1.46; R= 0.04; P<0.26; Anexo IX).
Figura 27. Número total de individuos y su relación con el grado de urbanización en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016.
55
Figura 28. A) Proporción de especies explotadoras y B) Proporción en abundancia de especies explotadoras y su relación con el grado de urbanización, en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, de enero a agosto de 2016.
A B
56
4. DISCUSIÓN
Del total de especies de aves reconocidas a nivel mundial (10, 052), 2041 (20%)
ocurren en ciudades y representan tres cuartas partes de todas las familias de aves
(144/198; Aronson et al. 2014). Las 74 especies registradas en el área urbana de
San Cristóbal de Las Casas, representan el 6.9% del total de las especies
registradas para México (1070 especies; Navarro y Sánchez-González 2003). Esta
riqueza constituyó el 11.2% de la avifauna representada para Chiapas y el 22.6%
de la avifauna registrada para la región Altos de Chiapas (659 y 327
respectivamente; Rangel-Salazar et al. 2005). La curva de acumulación de especies
obtenida para el área urbana de San Cristóbal de Las Casas tiende hacia una
asíntota, al registrar 74 especies de 79 estimadas, lo que representa el inventario
completo de las aves. La forma de la curva se debe a que los sitios muestreados
poseen especies raras o pocas especies abundantes, los cuales al momento de
representarse en una curva de acumulación de especies se observa un punto bajo
de flexión, y una larga línea positiva hacia una asíntota (Thompson y Withers 2003,
Gotelli y Colwell 2011), esto se debe a que en ambientes urbanizados la
acumulación de especies se desarrolla de manera lenta, debido a una distribución
desigual de la abundancia de especies, estando integrado por una mayor proporción
de especies con abundancias bajas o raras (Flather 1996, Gotelli y Colwell 2011).
El efecto mejor conocido del desarrollo urbano sobre la diversidad de aves,
es la disminución de su riqueza y diversidad, el aumento de la abundancia y la
dominancia de pocas especies, exóticas o no nativas (Blair 1996, Blair y Johnson
2008, Shanahan et al. 2014, Shochat et al. 2010). La mayoría de los estudios que
describen estos efectos han sido realizados en ciudades Europeas y de
Norteamérica (climas templados), que pueden distorsionar la forma sobre como este
proceso afecta la diversidad y abundancias de las especies de aves a nivel mundial
(Chase y Walsh 2006, Faeth et al. 2011, Jokimäki et al. 2002). Sin embargo, a
diferencia del conocimiento convencional que se tiene sobre dicho patrón, las
asociaciones negativas de riqueza de especies y abundancia son registradas con
mayor frecuencia en Europa y no en Norteamérica (Saari et al. 2016). Las
diferencias entre la “edad” y el desarrollo estructural entre ambos continentes
57
pueden explicar dicha variación. Las ciudades Europeas son más antiguas, poseen
mayor densidad de construcciones, tienen menos espacios verdes y tienden a estar
rodeadas por áreas de manejo agrícola, mientras que las ciudades
Norteamericanas frecuentemente se localizan cerca de las áreas silvestres (Saari
et al. 2016). Por lo que respecta a las zonas tropicales, el entendimiento de los
efectos de la urbanización sigue siendo limitado y rudimentario (Chase y Walsh
2006, Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2011), por tanto, los temas de
investigación y las medidas para la conservación serán cruciales en las próximas
décadas, debido a que la acelerada expansión urbana está destinada a reemplazar
los hábitats nativos y rurales (Leveau et al. 2017, Sodhi et al. 2011).
La composición de aves varía entre ciudades y niveles de urbanización
(Leveau et al 2017). De acuerdo a los términos usados por Blair (2001), se
distinguen tres categorías de especies de aves que describen los cambios en la
composición de las mismas, basados en su respuesta a la urbanización:
explotadoras urbanas, adaptadoras urbanas y evasoras urbanas. Las especies que
dominan las comunidades de aves varían entre regiones geográficas, donde el
gorrión casero (Passer domesticus) y la paloma doméstica (Columba livia) pueden
dominar en las comunidades de aves urbanas en regiones templadas, neotropicales
y asiáticas (Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2009, Ortega-Álvarez y MacGregor-
Fors 2011). En este estudio se registraron ambas especies explotadoras urbanas,
no obstante, Quiscalus mexicanus fue la única especie de origen neotropical
registrada en todos los sitios y meses de muestreo, además de ser la especie con
mayor número de individuos dentro de la comunidad (556 individuos). Quiscalus
mexicanus junto al pinzón mexicano (Haemorhous mexicanus; neártica) y Passer
domesticus (no nativa), fueron previamente identificadas como explotadoras
urbanas en la ciudad de Puebla (González-Oreja et al. 2007). En parques urbanos
cercanos a los límites de la Ciudad de México, Passer domesticus y Columba livia
(no nativa), comprendieron el 60% del total de la abundancias de aves (MacGregor-
Fors y Ortega-Álvarez 2011b). Columba livia fue la segunda especie más abundante
en este estudio (391 individuos) seguida de Passer domesticus (238). El mismo
patrón fue registrado en Singapur (Lim y Sodhi 2004) y en Brasil (Reis et al. 2012),
58
aunque en este último, ambas especies fueron excluidas del análisis por el sesgo
que presentaban y a que solo se evaluaría el efecto de la urbanización sobre las
especies nativas. Un estudio señala que el número de especies exóticas difiere
ampliamente entre ciudades con una media de ± 3.5 especies, ocurriendo unas
pocas en ciudades (Columba livia, Passer domesticus, Sturnus vulgaris e Hirundo
rustica; Aronson et al. 2014). Lo anterior coincide con esta investigación ya que (C.
livia, P. domesticus e H. rustica), tienen una representación del ~4% de las especies
dentro de la comunidad de aves.
Q. mexicanus, posee un amplio éxito reproductivo y es extremadamente
social, lo que la ha caracterizado por ser una especie capaz de tolerar condiciones
urbanas. Aunque no se trata de una especie con distribución cosmopolita, tiende a
desplazar a las especies nativas y por sus rasgos ecológicos podría definirse como
una especie con múltiples equivalentes funcionales es decir, que posee un papel
similar en el ecosistema al desarrollado por Sturnus vulgaris en otras partes del
mundo (Christensen 2000, Olden 2006). Por otro lado, Passer domesticus y
Columba livia son especies provenientes de Eurasia y norte de África. Se estima
que la relación comensal del gorrión doméstico (P. domesticus) con los seres
humanos comenzó alrededor de 10 000 años atrás en el Medio Oriente, asociada a
la emergencia de la agricultura y aparición de las primeras ciudades (Anderson
2006). Esta especie se ha convertido en comensal obligada con los humanos,
debido al acceso permanente de alimentos y también a que ha cambiado de un
estilo de vida de migratorio a sedentario (Clucas y Marzluff 2011). En América P.
domesticus fue introducida entre los años 1840 y 1940, en el este de los Estados
Unidos y ocupan casi por completo el continente americano (Blackburn et al. 2009).
En México, la distribución actual de P. domesticus ocupa casi todo el país a
excepción de la península de Yucatán (Howell y Webb 1995). En toda su distribución
compite por el alimento con otras especies de aves como: Haemorhous mexicanus
y Columba livia, en los Altos de Chiapas con Zonotrichia capensis (Gómez de Silva
et al. 2005). En Chiapas los primeros registros se hicieron en 1950 (Álvarez del Toro
1980) y hasta 1960 se reportó en los Altos de Chiapas (Edwards 1972).
59
Sesenta y dos especies de aves (residentes y migratorias), registradas en
esta investigación corresponden a las consideradas adaptables a las áreas urbanas.
Esta categoría, revela el ajuste de las poblaciones al ambiente urbano, que se
presentan en su mayor parte en áreas con moderados niveles de urbanización (Blair
2001, Lepczyk et al. 2008, McKinney 2008). Las especies adaptables urbanas
responden de mejor manera a niveles intermedios de urbanización, por lo que
incrementan la diversidad, sin embargo, si se realiza un análisis cercano a la
composición de la comunidad de aves, se observa que el incremento en la riqueza
de especies es el resultado de la adición de especies ampliamente distribuidas a
expensas de las especies nativas (Blair 1996, Faeth et al. 2011). Aunque la
urbanización puede favorecer algunas especies que explotan hábitats urbanos,
otras especies podrían no mantener poblaciones estables en las áreas modificadas.
En 1989, McClure y posteriormente Blair (1996), registraron especies con alta
densidad en otras ciudades del mundo, algunas de ellas fueron registradas en este
estudio, otras son especies del mismo género, reconocidas por su urbanofilia. Entre
ellas se incluye a: Falco sparverius, Colaptes auratus, Melanerpes formicivorus,
Hirundo rustica, Psaltriparus minimus, Mimus gilvus, Agelaius phoeniceus,
Molothrus aeneus, Icterus galbula, Haemorhous mexicanus, Carduelis psaltria,
Sturnella magna y especies acuáticas como: Bubulcus ibis, Anas clypeata, A.
discors, Gallinula chloropus, Fulica americana y Charadrius vociferus (Anexo X).
Especies de familias como Tyrannidae, Thraupidae y Psittacidae, también se
presentan en ciudades de América Latina (Rivera-Gutiérrez 2006). Recientemente
MacGregor-Fors y Schondube (2012) señalan a Pyrocephalus rubinus como una
especie explotadora urbana para la costa pacífico de Jalisco al Oeste de México.
En cambio en esta investigación, P. rubinus fue registrada en ambientes con un
grado intermedio de urbanización, con escasa cobertura de vegetación, sobre
pastizales y áreas abiertas mostrando una frecuencia de su abundancia
relativamente alta (0.05; individuos/total de muestras), sin tener presencia en
ambientes altamente urbanizados, mostrando ser una especie adaptable urbana.
Por otro lado Molothrus aeneus, también registró altas abundancias en este
ambiente. M. aeneus es una especie parásita, cuya presencia se ve favorecida por
60
la fragmentación del hábitat, lo que la ha llevado a ampliar su distribución
(Friedmann et al. 1977). La alta abundancia de M. aeneus, se debe a que ésta
especie interactúa entre las áreas de alimentación y las zonas en donde los nidos
son parasitados (Chace et al. 2006, Lindenmayer y Fisher 2006). En ambientes
modificados es común observarlas en zonas abiertas con características
ambientales homogéneas (pastizales) beneficiándose de los recursos humanos.
Los espacios abiertos también fueron los únicos en registrar aves rapaces.
El uso de hábitat por rapaces es fuertemente influenciada por la abundancia de las
presas, la estructura del hábitat y la disponibilidad de la percha en relación a la
técnica de forraje (Newton 1979, Janes 1985). Los halcones responden bien a los
ambientes urbanos (e.g., Falco peregrinus; Luniak 2004), debido a la gran variedad
de presas y enorme biomasa de aves pequeñas, insectos y roedores lo que les
permite colonizarlos exitosamente (Newton 1986), especies como Falco sparverius
y F. columbarius responden bien a los ambientes urbanizados y tiene alto éxito
reproductivo (Chase y Walsh 2006). Durante el periodo de muestreo no se
registraron rapaces nocturnas, en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas.
Sin embargo, es frecuente observar especies como Tyto alba (obs. pers), que se
benefician de estructuras o edificaciones abandonadas que ofrecen refugio y
sustrato de nidificación, poseen un papel esencial al regular las poblaciones de
fauna nociva (e.g., roedores) que en ambientes urbanos concentran una elevada
abundancia (Figueroa et al. 2015).
En el otro extremo de las categorías de urbanización y de composición de las
especies, se obtuvo el registro de especies como: Campylorynchus zonatus,
Cyanocitta stelleri, Troglodytes rufociliatus y Myadestes occidentalis, Turdus
rufitorques, Melanerpes fourmicivorus y Colaptes auratus, especies clasificadas
como evasoras urbanas debido a que son relativamente comunes en áreas
naturales y forestales, además de ser totalmente ausentes en el núcleo urbano
(Anexo XI). Un aspecto interesante es que las mismas especies se registraron
(aunque en menor abundancia) en ambientes de grado intermedio de urbanización,
C. auratus se presentó en tres categorías de urbanización: grado intermedio, bajo y
hábitats remanentes. Mientras que T. rufociliatus y T. rufitorques se registraron en
61
las cuatro categorías de urbanización. Aunque se podría señalar que las especies
de bosque son exclusivas de esa condición Croci et al. (2008), señalan que al
parecer, la abundancia y presencia de especies adaptadoras y evasoras, no se
asocian con ninguna de las características de los ambientes naturales o de aquellos
suburbanos. Lo anterior se debe a que en un ambiente urbano las áreas naturales
y zonas forestales están igualmente distribuidos a lo largo de un gradiente urbano-
rural, por lo que las diferencias en la distribución de las pocas especies indicadoras
están más relacionadas a las características del paisaje y hábitat que con sus
estrategias de historias de vida.
Una de las especies más conspicuas del ambiente urbano de San Cristóbal
de Las Casas es Zonotrichia capensis. Esta especie, registró una abundancia más
alta en ambientes con bajo grado de urbanización que en cualquier otra categoría.
Z. capensis es una de las aves Neotropicales más ampliamente distribuidas, desde
Chiapas hasta Tierra del Fuego Argentina, ocupa hábitats abiertos desde el nivel de
mar, hasta los 4000 m.s.n.m. (Howell y Webb 1995). En Chiapas, tiene distribución
en la Altiplanicie Central y La Sierra Madre (Álvarez del Toro 1980). Recientemente
registrada en los Pantanos de Centla, Tabasco, en lo que representa una expansión
septentrional de su distribución (Santiago-Alarcón et al. 2011). En el área urbana de
San Cristóbal de Las Casas, se registró a lo largo de todo el muestreo y en todas
las categorías de uso de suelo, se vio favorecida por los hábitats abiertos y la
complejidad estructural de la vegetación, también fue común observarla en jardines
domésticos de sitios moderadamente urbanizados. Z. capensis es una especie que
habita sitios urbanos ubicados en los Neotrópicos cuyas poblaciones están aguda y
crónicamente estresadas en comparación con las poblaciones rurales (Ruiz et al.
2002), debido a los efectos negativos de la fragmentación del hábitat y a la
competencia por el recurso con especies como Passer domesticus y Haemorhous
mexicanus (Evans et al. 2010, González-Oreja 2011). Al menos en el área urbana
de San Cristóbal de Las Casas, aún se desconocen sus parámetros poblacionales,
sus amenazas potenciales y los efectos de la urbanización sobre esta especie.
La mezcla de diferentes hábitats y la variación en la estructura de la
vegetación en los cuerpos de agua, soportó una elevada riqueza de especies,
62
composición y abundancia, misma que respondió a la estructura de las unidades
ambientales que los componen. De los cuatro cuerpos de agua muestreados en
este estudio, tres son permanentes y uno es un cuerpo de agua artificial, estos sitios
están compuestos por un número no determinado de charcas temporales,
bordeadas de una vegetación estructuralmente compleja, esta característica
aunado con la proximidad de otros cuerpos de agua, permite la conectividad de las
aves acuáticas y un incremento en la riqueza y abundancia de especies (Azous y
Horner 2000, Green y Figuerola 2003, Ma et al. 2010). La composición de especies
propiamente terrestres, confirmó que la estructura vertical de la vegetación también
es una característica importante que promovió la riqueza de aves en estos
ambientes (Guadagnin et al. 2005, González-Gajardo et al. 2009).
Los hábitats remanentes contribuyeron con una importante cantidad de
especies de aves. De un total de 74 especies de aves que fueron registradas en
este estudio, 58 especies se observaron en hábitats remanentes, de las cuales 21
se registraron exclusivamente en dos sitios pertenecientes a esta categoría, La
Albarrada y Protección Civil. Este estudio hace evidente que la combinación de
diferentes características ambientales (i.e., un cuerpo de agua, un área urbana
alejada, un moderado nivel de disturbio, una compleja diversidad estructural de la
vegetación y la cercanía a un macizo forestal), aun dentro de una zona urbana sea
diversa en términos de la riqueza de especies (Suri et al. 2016). El mantenimiento
de estas “redes” de áreas verdes, permite la ocurrencia y persistencia de ciertas
especies y aunque ha sido poco estudiado, podría ser un determinante del uso y
selección de hábitat (Goddard et al. 2010, McKinney et al. 2011).
Los hábitats remanentes de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas
tienen como principal característica la presencia de cuerpos de agua (Anexo XII). Si
bien están rodeadas de vías primarias y secundarias sometidas a un intenso tráfico
vehicular, la comunidad de aves fue distinta al resto de las categorías de
urbanización, de las 21 especies registradas de forma exclusiva en estos ambientes,
12 especies son acuáticas, sobresale la presencia de Tachybaptus dominicus y
Rallus limicola (Merino-García 2013), especies catalogadas bajo protección
especial de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT-2010. De las nueve especies
63
terrestres, seis son migratorias: Catharus minimus, Setophaga petechia, S.
magnolia, S. coronata, S. ruticila y Geothlypis trichas. Dos especies residentes se
caracterizan por ocupar hábitats de bosque: Peucedramus taeniatus y Diglossa
baritula, y una especie asociada a pastizales: Sporophila torqueola. m. Además del
registro de Turdus rufitorques, Geothlypis tolmiei y Atlapetes albinucha, incluidas en
la NOM-059-SEMARNAT-2010. La presencia de estas especies de aves
amenazadas podría ayudar a que incremente el interés público sobre la importancia
de hábitats remanentes en zonas urbanas, su rehabilitación y conservación (Ives et
al. 2015).
La riqueza y composición de las aves acuáticas fue la característica
importante de estos sitios, esto se debe a que responden a las características
hidrológicas, estructura de la vegetación y disposición de nutrientes (Green y
Figuerola 2003). Por esta razón, diferentes estrategias de alimentación de las
especies se encuentran entre las aves asociadas a estos hábitats, por ejemplo:
Porzana carolina, se registró principalmente en vegetación acuática; Gallinula
chloropus, Fulica americana, Anas discors, y A. clypeata, se registraron en la
superficie del agua, ademas son sensibles a la actividad humana, ya que al
percatarse de su presencia hacen uso de la vegetación acuática. Tachybaptus
dominicus hace uso de perfiles acuáticos profundos en búsqueda de alimentos. En
cuanto a las garzas Ardea alba, A. herodias y Butorides virescens fueron registradas
en bordes de vegetación acuática de los cuerpos de agua, en un bajo número de
individuos, esto debido a sus hábitos solitarios (Weller 2004). Mientras que la
presencia de Egretta thula y E. caerulea, podrían relacionarse a la abundancia de
invertebrados terrestres o larvas de anfibios y a sus hábitos de alimentación
gregarios al momento de capturar sus presas (Del Hoyo et al. 1992).
64
4.1. Variación espacio-temporal de la diversidad de aves en el área urbana de
San Cristóbal de Las Casas
La diversidad espacial de la comunidad del área urbana de San Cristóbal de Las
Casas, presentó variaciones entre categorías de uso de suelo. De las cuatro
categorías clasificadas y evaluadas los hábitats remanentes y los de un grado de
urbanización medio presentaron la mayor riqueza de especies residentes y
migratorias Neotropicales. Algunos estudios a escala de paisaje han demostrado un
aumento en abundancia y una reducción de la diversidad de aves en humedales
con altos niveles de perturbación o intensidad de urbanización (Cam et al. 2000,
Whited et al. 2000). En este estudio, el aumento en la riqueza de especies y
abundancia de aves puede resultar en parte al incremento en la disponibilidad de
recursos (alimento) en y alrededor de los cuerpos de agua comparado a las áreas
terrestres de los hábitats restantes. El agua es un recurso que se encuentra
disponible en casi todo momento y puede ser un importante determinante del uso
de hábitat (Mitsch y Gosselink 2007, Baldwin 2011). Donde las aves insectívoras
toman ventaja del incremento en la densidad de insectos asociados
estacionalmente con los humedales (Scheffers et al. 2006).
En humedales, se ha identificado una estructura física compuesta por dos
componentes; el vertical (complejidad de la estructura de la vegetación) y el
horizontal (tamaño del humedal, configuración dentro del paisaje y el perfil de
profundidades), la cual promueve la composición, riqueza y abundancia de especies
(Keddy 2000). Los cuerpos de agua en coberturas de suelo urbana tienden a ser
pequeños y menos conectados que aquellos en suelos no desarrollados. Steele y
Heffernan (2014), observaron que las diferencias del tamaño sugieren que aquellos
cuerpos de agua más pequeños son los más afectados por la urbanización, esto se
debe a la reducción de la conectividad, el cambio en la forma y el tamaño del
humedal y por lo tato influyen en la riqueza y abundancia de especies (Azous y
Horner 2000, Ma et al. 2010).
La ubicación de los puntos de muestreo en el área urbana de San Cristóbal
de Las Casas, fue una característica importante que contribuyó en la riqueza de
especies, abundancia y composición de las aves (Anexo XIII). La vegetación
65
circundante en puntos como: Gasteleñas, Ovalo Sedem, la Cañada, Santa Cruz,
Las Joyas, Alcanfores, además de los puntos en la zona de humedales como La
Albarrada y Parque los humedales, se localizan cercanos a los macizos forestales
que rodean a la ciudad y posiblemente algunas áreas verdes contiguas a los puntos
de muestreo proporcionan los recursos necesarios como alimentación y refugio o
protección contra depredadores y favorecen un incremento en el número de
especies (Caula 2010, Richter y Azous 2000). La presencia de árboles nativos y la
densidad de arbustos, proporcionan una mayor cantidad de frutos y semillas
(Buffum y McKinney 2014), de esta manera se facilita la presencia de aves en áreas
urbanas. Lo que para algunas especies sinantrópicas significa que los recursos
disponibles en entornos urbanos y su capacidad para aprovecharlos superan
cualquier pérdida de vegetación natural (Buffum y McKinney 2014, Petersen y
Wetsmark 2013). Las características locales son más importantes que la de los
alrededores en determinar la riqueza de especies (Clergeau et al. 2001).
La abundancia y riqueza de las especies, varió entre las temporada de lluvias
y secas. Se observó que está variación registró la media más alta en la temporada
de secas. Esta temporada coincidió con las fluctuaciones provocadas por
diferencias en el tiempo de migración (agosto-abril). Sin embargo, para hacer
inferencias en los patrones de variación de las abundancias es preciso mencionar
que se requiere de una etapa de muestreo más amplia (McKinney et al. 2011). Lo
anterior fue confirmado mediante el análisis de Modelos Lineales Generalizados
Simples (GLMs), que mostró de manera puntual las variaciones entre meses y
puntos de muestreo en particular. Agosto, seguido por el mes de febrero fue el mes
en el que se registró la mayor abundancia y riqueza de especies. Este mes coincidió
con la llegada de aves migratorias. Mientras que en junio se presentó la riqueza de
especies más baja. La variabilidad temporal de la abundancia de aves podría
relacionarse a las fluctuaciones en la temporada de migración, en respuesta a las
demandas de sitios de descanso o alimentación, es necesario mencionar que,
cuantas más especies están presentes en un sitio es probable que haya más
individuos (Cox 1985, La Sorte y Boecklen 2005). Sin embargo, debido a que las
actividades humanas tienen un impacto sobre la diversidad, estructura y distribución
66
de la vegetación debido a que aceleran artificialmente la reducción de las
variaciónes espaciales y temporales, por lo que es crucial identificar y cuantificar
dicho patrón y poder así, entender los procesos y consecuencias de la urbanización
sobre la diversidad biológica (Newton 1998).
67
4.2. Relación de la heterogeneidad del hábitat y urbanización con la diversidad
de aves y su variación espacial y temporal.
El concepto de heterogeneidad hace una conexión explicita entre la variación
espacial y temporal en las limitaciones ambientes por un lado (si estas son
proporcionadas por diferencias en suelos, microclimas y organismos) y las
respuestas de los organismos a la variabilidad en esas limitaciones (Stewart et al.
1999). Dependiendo del grupo taxonómico, el parámetro estructural de la
vegetación y la escala espacial, la diversidad de especies puede disminuir con el
incremento en la heterogeneidad del hábitat (Sullivan y Sullivan 2001), los atributos
estructurales de la vegetación que constituyen heterogeneidad de hábitat para un
grupo puede ser percibido como fragmentación por otro (Tews et al. 2004). Aunque
varios autores confirman la relación positiva entre la heterogeneidad del hábitat y la
riqueza de aves (Tews et al. 2004, McKinney 2008, Carbó-Ramírez y Zuria 2011,
Pellissier et al. 2012). Los resultados de esta investigación, no señalan una relación
positiva entre el índice de heterogeneidad del hábitat y urbanización, con la riqueza
de especies y el número de individuos. Así como tampoco están relacionadas con
el número de especies adaptables urbanas y evasoras urbanas, ni con la proporción
en abundancia de cada una de ellas.
Una investigación realizada por González-Oreja et al. (2012), en áreas
verdes de la ciudad de Puebla, muestra el mismo resultado. La heterogeneidad de
la estructura del hábitat no fue asociada a la riqueza de especies, al número de
especies explotadoras urbanas, adaptables urbanas, ni al de evasoras urbanas. Se
ha enfatizado que la relación entre heterogeneidad del hábitat y la riqueza de
especies depende en principal medida de factores como, la relación especies-área,
y el grado de conectividad y aislamiento (MacGregor-Fors et al. 2011e, Matthies et
al. 2017). Los parques y áreas verdes más grandes también poseen una mayor
heterogeneidad de hábitat y por lo tanto mantienen una mayor diversidad de aves a
diferencia de los fragmentos pequeños y estructuralmente simples (González-Oreja
et al. 2012). Por otro lado, se ha señalado que la composición, medida por la
proporción de diferentes tipos de edificios y espacios verdes, así como la
configuración alrededor de los espacios verdes, medida por la heterogeneidad y el
68
arreglo espacial, son relevantes para la abundancia de las especies (Pellissier et al.
2012).
Los humanos a través del proceso de urbanización alteran la diversidad e
intervienen en la dispersión de la flora y fauna, tanto en direcciones positivas como
negativas, como resultado, se producen fragmentos de hábitat con conectividad
limitada, importantes para la dispersión, el mantenimiento de las poblaciones y su
diversidad genética (Swan et al. 2011). Faeth et al. 2011, sigiere que la
fragmentación del hábitat es un mecanismo de cambio de la diversidad en las
ciudades, al menos a nivel de comunidad ya que altera radicalmente la riqueza,
abundancia y composición de especies. Blair (1996) y posteriormente McKinney
(2002), señalaban que los niveles moderados de desarrollo pueden fragmentar los
hábitats que anteriormente eran continuos, reduciendo la calidad de hábitat para
varias especies nativas e incrementando la cantidad de hábitat de borde disponible
para el establecimiento de especies colonizadoras y no nativas (Chase y Walsh
2006, Kaisanlahti-Jokimäki et al. 2012). Por ejemplo en este estudio se observó con
frecuencia la presencia de Quiscalus mexicanus y Passer domesticus, ambas
especies son generalistas, con capacidades amplias de colonización y
corresponden a las llamadas explotadoras urbanas. Estos efectos, incluyen también
cambios en la selección de hábitat, migración, emigración así como cambios en la
supervivencia y reproducción debido a las interacciones inter-especificas (e.g.,
competición, depredación y mutualismo; Saunders et al. 1991, Shochat et al. 2006,
Parris 2016) y factores abióticos ambientales (e.g., islas de calor urbano; Faeth et
al. 2011).
Shochat et al. (2006), propusieron un modelo que combina gradientes de
productividad, factores abióticos y la interacción de especies para explicar la
disminución de la diversidad de especies en las ciudades relativo a las áreas
forestales. Consideran la relación, riqueza de especies-productividad, un factor
clave en determinar los cambios a escalas locales en la densidad de la población,
estructura de la comunidad y diversidad de especies en ambientes modificados. La
productividad de una comunidad es la tasa en la que la biomasa es producida por
unidad de área por las plantas (los productores primarios), constituye la base para
69
las redes alimenticias y las interacciones tróficas en todos los ecosistemas (Begon
et al. 2006). El efecto de la urbanización sobre la vegetación y la PPN varían tanto
espacial y temporalmente (Faeth et al. 2011).
Las investigaciones han mostrado los efectos negativos de la urbanización
sobre la diversidad de aves (Blair 1996, McKinney 2002, Blair y Johnson 2008,
Shanahan et al. 2014). Aunque la mayoría de los estudios sobre productividad se
han llevado a cabo en hábitats naturales, hasta el momento, no se tiene información
precisa sobre como los recursos afectan, por ejemplo la tasa en la que las aves se
reproducen en algunas áreas urbanas (Amrhein 2014). Shochat et al. (2006),
consideran que, las variaciones y distribución de la productividad posee efectos en
la estructura de la comunidad. La relación productividad-diversidad puede
representarse de manera gráfica mediante una “curva acampanada” a lo largo del
gradiente de urbanización, al evaluar áreas urbanas con superficies totalmente
permeables la Producción Primaria Neta (PPN) es de cero, mientras en un nivel
ligeramente menos extremo de urbanización, la productividad local se eleva en
relación, con los bosques circundantes, debido a una mayor producción primaria,
por la creciente importación de agua, vegetación ornamental y uso de fertilizantes
que proporcionan alimentos para diversas especies urbanas (McKinney 2008).
La hipótesis del disturbio intermedio de Connell (1978), se ha utilizado para
explicar el incremento en la riqueza de aves en ambientes urbanos (Blair 1996,
Johnson y Blair 2004). La heterogeneidad en el paisaje urbano establece gradientes
complejos que se extienden desde el núcleo urbano, a través de coberturas de suelo
industrial, residencial (suburbano) y comercial (Pennington y Blair 2012). Los
nuevos hábitats y recursos introducidos por el desarrollo suburbano entremezclados
con remanentes de vegetación pueden apoyar tanto la retención de especies
preexistentes como la introducción de nuevas especies, por ello la riqueza de
especies alcanza un máximo en niveles intermedios de desarrollo, debido a que las
altas limitaciones bióticas en el extremo rural de un gradiente y físicas del extremo
urbano actúan como filtros para las comunidades de aves (MacGregor-Fors et al.
2012, Warren y Lepczyk 2012). Esta investigación podría sugerir y validar dicho
patrón, debido a que los valores más altos de riqueza de especies fueron registrados
70
en categorías de urbanización intermedia (58%) y en hábitats remanentes (78%)
respectivamente. Lo cual es relevante si se considera que el gradiente urbano-rural
en este estudio fue parcial, ya que no se consideraron los bosques en mejor estado
de consevacion, los cuales se encuentran alejados de la ciudad y por lo tanto no se
consideraron en el diseño de muestreo. La hipótesis del disturbio intermedio, fue
adecuada para ambientes urbanos y poder así explicar un patrón general en la
riqueza de especies a nivel global y no solo incluir el disturbio, sino combinar con
las interacciones (competencia y depredación), para entender los cambios en la
riqueza de especies (Alberti 2008, Faeth et al. 2011).
La frecuencia e intensidad del disturbio son los mayores parámetros que
determinan la composición de especies en un ambiente urbano (Dana et al. 2002).
El disturbio se define como “cualquier evento relativamente discreto en el tiempo,
que altera el ecosistema, la comunidad o la estructura de la población y cambia los
recursos, la disponibilidad del substrato o el entorno físico” (White y Pickett 1995).
Debido a que la urbanización representa un disturbio permanente a diferencia de
otras formas de perturbación (e.g., fuego o huracanes), los efectos de la
urbanización son más duraderos y acumulativos (Hepinstall-Cymerman et al. 2012,
McKinney 2002), y por tanto cambia la disponibilidad de los recursos, así como las
interacciones intra e inter específicas que afectan la sobrevivencia de juveniles,
adultos y el número de individuos que se dispersan dentro o fuera de las
poblaciones urbanas (Parris 2016). Debido a que el disturbio favorece aquellas
especies cuyas capacidades competitivas son superiores y les permite dominar una
comunidad, así también permite la coexistencia con especies menos competitivas
(Blair 1996, Shochat et al. 2010). La abundancia de estas especies, llega a
aumentar en respuesta a la productividad, de manera que llegan a dominar la
comunidad y ponen en riesgo a las especies adaptadoras urbanas (Shochat et al.
2006).
71
5. CONCLUSIONES
La mayoría de los estudios realizados en ambientes urbanos han concluido que
estas áreas son pobres en riqueza de especies comparados con hábitats naturales.
Sin embargo, esta investigación registró una importante riqueza de especies, entre
residentes y migratorias que se asocian directamente a las características de los
ambientes locales.
Las poblaciones de estas especies están distribuidas en un arreglo espacial
y temporal cuyo efecto en la estructura y composición de la diversidad es
evidente.
Debido a la heterogeneidad dentro del área urbana de San Cristóbal de Las
Casas puede distinguirse diferentes fragmentos cuyo arreglo espacial dentro
del paisaje son el resultado de un crecimiento urbano acelerado y
desordenado, que independientemente de su ubicación poseen
características ambientales y de disturbio propias.
Los resultados sugieren que no existe una relación entre la heterogeneidad
del hábitat y el grado de urbanización con la riqueza de especies. Los
resultados no sugieren una relación con las especies adaptadoras y evasoras
urbanas. Probablemente la reducción de la heterogeneidad del hábitat y el
aumento de la fragmentación del paisaje urbano están favoreciendo la
presencia y dispersión de especies explotadoras urbanas, dentro del área
urbana de San Cristóbal de Las Casas.
La presencia y dominancia de las poblaciones de especies de aves
identificadas como aquellas que poseen la capacidad de desplazar a las
especies nativas (e.g., Columba livia, Passer domesticus, Quiscalus
mexicanus y en menor medida Haemorhous mexicanus), podrían sugerir un
proceso de homogenización biótica, el cual es originado por la simplificación
de los hábitats y su ubicación dentro de un paisaje esteril que es inhabitable
para una importante cantidad de especies de zonas adyacentes.
El espacio entre el área altamente urbanizada y los hábitats suburbanos
representan una transición ecológica que frecuentemente actúa como un
filtro “permeable”, en la que un 80% del total de especies se registra en
72
hábitats suburbanos que se caracterizan por un tener un grado intermedio de
desarrollo.
Los ambientes remanentes de humedales poseen una fuerte influencia sobre
la estructura de la comunidad de aves de la zona urbana de San Cristóbal de
Las Casas. Sin embargo, estos últimos fragmentos estan sometidos a una
fuerte contaminación, disturbio y desarrollo urbano que amenaza la
diversidad de especies tanto residentes como migratorias, asi como los
hábitats que utilizan.
73
5.1. Sugerencias de manejo de los ambientes urbanos en San Cristóbal de Las
Casas, Chiapas.
Desde una perspectiva ecológica han surgido recomendaciones sobre acciones
específicas que deberían aplicarse en las áreas verdes urbanas. Las acciones
incluyen temas de investigación, desde el enfoque de la ecología del paisaje a
traves del estudio de los elementos que lo conforman como la composición
(abundancia y variedad de fragmentos) y configuración (tamaño, forma y arreglo
espacial de los fragmentos), los cuales han sido importantes determinantes para
planeadores y tomadores de decisiones, sobre todo en países Europeos (Breuste
2009), en los cuales, la investigación ecológica y aplicación de sus resultados en la
planeacion espacial son aplicados con buen desempeño. Mientras que en las zonas
tropicales el estudio de la ecología urbana, es aun un tema relativamente reciente
(Chase y Walsh 2006), así como el de la ornitología en ambientes urbanos (Ortega-
Alvarez y MacGregor-Fors 2011). Desafortunadamente, la mayoría de las ciudades
en países tropicales en desarrollo, no mantienen sus hábitats naturales (Sodhi et al.
2011). Por lo que mantener y expandir las áreas existentes en ambientes urbanos
son aspectos importantes para la supervivencia de las especies de aves en zonas
tropicales.
Una de las estrategias más efectivas para la mantener diversidad biologica,
en áreas urbanas, es la protección y restauración de hábitats remanentes (Aroson
et al. 2014). Sitios como: El Cerrito de San Cristóbal, La Albarrada, Parque Los
Humedales y La Kisst, contienen una importante cantidad de vegetación natural
remanente, sustancial para el mantenimiento de las poblaciones de plantas y aves,
no obstante, el riesgo que tienen estas áreas de reducir su superficie debido al
crecimiento poblacional desordenado es inminente. Por ello algunas de las acciones
a implementarse en la ciudad de San Cristóbal de Las Casas serian: 1) la regulación
del cambio de uso de suelo con fines de urbanización, 2) el rescate y restauración
de las áreas verdes dentro de la ciudad con vegetación nativa, 3) la creación de
politicas gubernamentales que permitan la participación de instituciones de
investigación e investigadores sobre diversos temas, que proporcionen las
herramienta necesarias para la protección, el analisis, conocimiento y conservación
74
de la diversidad biológica, y puedan minimizar los efectos negativos de la
urbanización sobre las plantas, animales, suelos y función de los ecosistemas en el
ambiente urbano, y que además garantizen los servicios ecosistemicos
proporcionados como; la producción primaria y secundaria, el flujo de nutrientes, la
regulación del clima, la obsorcion de contaminantes y el suministro de agua, 4) la
implementación pronta y exenta, de los planes de manejo existentes para las Zonas
Sujetas a Conservación Ecológica dentro de la ciudad.
Las ciudades tienen impactos adversos sobre la diversidad ocasionando que
muchas especies alrededor del mundo estén actualmente amenazadas por la
urbanización (McKinney 2002, Goddard et al. 2010). Sin embargo, no se debe
considerar a las ciudades como lugares sin importancia para la conservación
biológica, además de su valor intrínseco para las poblaciones y comunidades de
aves, el capital natural tiene beneficios para la salud y el bienestar de los seres
humanos que viven en zonas urbanas e inclusive eleva al estatus económico en
regiones desarrolladas (MacDonnell y MacGregor-Fors 2016). El capital natual se
refiere a los elementos de la naturaleza que directa e indiretamente producen
valores para las personas (Willis y Petrokofsky 2017). Un ejemplo de capital natural
es el porporcionado por los árboles de la ciudad, que absorben cantidades
considerables de dióxido de carbono, producen una “refrigeración” local y minorizan
así el efecto de isla de calor urbano. Ademas de aumentar el bienestar físico y
mental de los habitantes de la ciudad (Willis y Petrokofsky 2017, Parris 2016). Sin
embargo, el entendimiento de las características de la especie particular es crítico
y plantar la especie de árbol equivocado en el lugar equivocado puede causar
problemas no deseados. El tamaño y la forma del árbol son importantes ya que los
árboles grandes atrapan la contaminación del aire, pero asi también el polen de
ciertas especies arbóreas que causan reacciones alérgicas graves (Fahrenkamp-
Uppenbrik 2017).
75
6. LITERATURA CITADA
Alberti M, Marzluff JM, Shulenberger E, Bradley G, Ryan C, Zumbrunnen C (2003) Integrating humans into ecology: Opportunities and challenges for studying urban Ecosystems. BioScience 54, 1169-1179.
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7. ANEXOS
Anexo I. Pruebas de normalidad o bondad de ajuste de Kolmogorov-Smirnov a través de la modificación de Lilliefors. De las variables: riqueza de especies (S) y número de individuos (Ni), del área urbana de San Cristóbal de Las Casas.
Lilliefors
Variable D P>0.05
S 0.18 0.0001
Ni 0.14 0.0001
Anexo II. Pruebas de equidad de varianzas u homocedasticidad para los análisis espaciales y temporales en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas.
Bartlett
Factor Variable K g.l P>0.05
Categoría de Urbanización S 44.85 3 0.0001
Categoría de Urbanización Ni 49.54 3 0.0001
Temporada S 37.03 1 0.0001
Temporada Ni 34.94 1 0.0001
Punto S 79.99 18 0.0001
Punto Ni 89.46 18 0.0001
Mes S 52.53 7 0.0001
Mes Ni 41.57 7 0.0001
95
Anexo III. Especies de aves registradas en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México (enero-agosto 2016). La lista base fue de 2013 (Merino-García 2013). Los registros realizados durante el tiempo de investigación se señalan con un asterisco (*). La lista de especies de aves aumentó a 103. El orden taxonómico de las especies de aves se basó según el AOU (2010). Se incluyen STS= estatus migratorio (patrones de movimiento anual), donde MLD=especie migratoria latitudinal, SD=sensibilidad a disturbios o cambios ambientales provocados por actividades humanas (A=alta; M=media; B=baja; según Stotz et al. 1996). Las especies endémicas se reconocen a nivel del país (E). NOM= Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010), donde Pr=sujeta a protección especial; A=amenazada. Se incluyen las categorías del grado de urbanización en las que se registraron las especies de aves. A= alto grado de urbanización; M= grado intermedio de urbanización; B= grado intermedio de urbanización; HR= hábitat remanente.
Nombre científico Nombre en español STS SD E NOM Grado de urbanización
Anseriformes
Anatidae Patos
Anas crecca Cerceta ala verde MLD B
Anas discors* Cerceta ala azul MLD B HR
Anas clypeata* Pato cucharón norteño MLD B HR
Podicipediformes
Podicipedidae Zambullidores
Tachybaptus dominicus* Zambullidor menor M Pr HR
Suliformes
Phalacrocoracidae Cormoranes
Phalacrocorax brasilianus Cormorán oliváceo B
Pelecaniformes
Ardeidae Garzas
Ardea herodias* Garza morena B HR
Ardea alba* Garza blanca L HR
Egretta thula* Garceta pie dorado B HR
Egretta caerulea* Garceta azul M M, HR
Bubulcus ibis* Garza ganadera B M, HR
Butorides virescens* Garceta verde B A, HR
Accipitriformes
Cathartidae Zopilotes
Coragyps atratus Zopilote común B
Cathartes aura Zopilote aura
Accipitridae Águilas y aguilillas
Accipiter striatus (chionogaster) Gavilán pecho blanco
Accipiter cooperii Gavilán de Cooper MLD M Pr
Buteo platypterus Aguililla ala ancha MLD M Pr
96
Continuación.
Nombre científico Nombre en español STS SD E NOM Grado de urbanización
Buteo brachyurus Aguililla cola corta M
Buteo jamaicensis Aguililla cola roja M
Falconidae Halcones y caracarás
Falco sparverius* Cernícalo americano B M
Falco columbarius* Halcón esmerejón MLD M M
Falco peregrinus Halcón peregrino MLD M Pr
Gruiformes
Rallidae Gallinetas
Rallus limicola Rascón limícola MLD M Pr
Gallinula chloropus* Gallineta frente roja B HR
Fulica americana* Gallareta americana B HR
Porzana carolina* Polluela sora MLD B HR
Charadriiformes
Charadriidae Chorlos
Charadrius vociferus Chorlo tildio MLD B
Recurvirostridae Avocetas y candeleros
Himantopus mexicanus Candelero americano M
Scolopacidae Playeros y zarapitos
Tringa flavipes Patamarilla mayor MLD B
Tringa solitaria* Playero solitario MLD M
Actitis macularius* Playero alzacolita MLD B HR
Calidris melanotos Playero pectoral MLD M
Gallinago gallinago Agachona común MLD B
Phaloropus tricolor* Faloropo pico largo MLD B HR
Columbiformes
Columbidae Palomas y tórtolas
Columba livia* Paloma doméstica B A, B, M
Columbina inca* Tórtola cola larga B A, M
Cuculiformes
Cuculidae Cucos
Coccyzus americanus Cuclillo pico amarillo MLD M
Strigiformes
Tytonidae Lechuzas
Tyto alba Lechuza de campanario B
Apodiformes
Trochilidae Colibríes
Hylocharis leucotis* Zafiro oreja blanca M A, M, B, HR
Amazilia cyanocephala* Colibrí corona azul M B
Colibri thalassinus* Colibrí oreja violeta B A
Eugenes fulgens* Colibrí magnifico M M, B, HR
97
Continuación.
Nombre científico Nombre en español STS SD E NOM Grado de urbanización
Coraciiformes
Alcedinidae Martines pescadores
Megaceryle alcyon* Martín pescador norteño MLD M HR
Piciformes
Picidae Carpinteros
Melanerpes formicivorus* Carpintero bellotero B M, B
Colaptes auratus* Carpintero de pechera B M, B, HR
Passeriformes
Tyrannidae Mosqueros
Contopus pertinax Pibí tengofrío M
Contopus sordidulus* Pibí occidental M A, M, B, HR
Sayornis nigricans* Papamoscas negro B A, M, HR
Pyrocephalus rubinus* Mosquero cardenal B M, HR
Tyrannus melancholicus* Tirano tropical B A, M
Tyrannus forficatus Tirano tijereta rosado MLD B
Tyrannus savana Tirano tijereta gris B
Vireonidae Vireos
Vireo solitarius* Vireo anteojillo MLD B M, B, HR
Corvidae Charas
Cyanocitta stelleri* Chara crestada M M, B
Hirundinidae Golondrinas
Hirundo rustica* Golondrina tijereta B A, HR
Aegithalidae Sastrecillos
Psaltriparus minimus* Sastrecillo B A, M, B, HR
Troglodytidae Chivirines y matracas
Campylorhynchus zonatus* Matraca tropical B M, B
Troglodytes aedon Chivirín saltapared B
Troglodytes rufociliatus* Chivirin ceja rufa M A, M, B, HR
Turdidae Clarines, zorzales y mirlos
Sialia sialis* Azulejo garganta canela B M, HR
Catharus ustulatus Zorzal de Swainson MLD B
Catharus minimus* Zorzal cara gris MLD M HR
Turdus rufitorques* Mirlo cuello rufo M A A, M, B, HR
Myadestes occidentalis* Clarín jilguero M Pr M, B
Mimidae Cenzontles
Dumetella carolinensis* Maullador gris MLD M A, HR
Mimus gilvus* Cenzontle tropical B A, M, B, HR
Bombycillidae Ampelises
Bombicilla cedrorum Ampelis chinito MLD B
98
Continuación.
Nombre científico Nombre en español STS SD E NOM Grado de urbanización
Ptilogonatidae Capulineros
Ptilogonys cinereus* Capulinero gris B M, B, HR
Peucedramidae Ocoteros
Peucedramus taeniatus* Ocotero enmascarado M HR
Parulidae Chipes
Vermivora ruficapilla* Chipe de coronilla MLD B M, HR
Parulla superciliosa Parula ceja blanca M
Setophaga petechia* Chipe amarillo MLD B HR
Setophaga pensylvanica Chipe flanco castaño MLD B
Setophaga magnolia* Chipe de magnolia MLD B HR
Setophaga coronata* Chipe coronado MLD B HR
Setophaga townsendi* Chipe negroamarillo MLD B A, M, B, HR
Setophaga virens* Chipe dorso verde MLD B B
Setophaga fusca* Chipe garganta naranja MLD M M, HR
Setophaga palmarum Chipe playero MLD M
Setophaga ruticilla* Chipe flameante MLD B HR
Mniotilta varia* Chipe trepador MLD B A, M, B, HR
Parkesia novevorasensis* Chipe charquero MLD M A, HR
Geothlypis tolmeii* Chipe de Tolmie MLD M A A, M, B, HR
Geothlypis trichas* Mascarita común MLD B HR
Cardellina pusila* Chipe corona negra MLD B A, M, B, HR
Myioborus pictus* Chipe ala blanca M A, M, B, HR
Thraupidae Tangaras
Piranga ludoviciana* Tángara capucha roja MLD M B, HR
Piranga rubra* Tángara roja MLD B M
Emberizidae Semilleros y gorriones
Sporophila t. morelleti* Semillero de collar B HR
Diglossa baritula* Picaflor canelo B HR
Atlapetes albinucha* Atlapetes nuca blanca M E B, HR
Pipilo maculatus* Rascador moteado B A, M, B
Melospiza lincolni* Gorrión de Lincoln MLD M M
Zonotrichia capensis* Gorrión chingolo B A, M, B, HR
Cardenalidae Picogordos y colorines
Pheucticus ludovicianus Picogordo pecho rosa MLD M
Icteridae Tordos y bolseros
Agelaius phoeniceus* Tordo sargento B A, M, HR
Sturnella magna* Pradero tortilla con chile B M, HR
Quiscalus mexicanus* Zanate mexicano B A, M, B, HR
Molothrus aeneus* Tordo ojo rojo B A, M, B, HR
Icterus galbula* Bolsero de Baltimore MLD M M, HR
99
Continuación.
Nombre científico Nombre en español STS SD E NOM Grado de urbanización
Fringillidae Pinzones y jilgueros
Haemorhous mexicanus* Pinzón mexicano B A, M, B, HR
Spinus notatus Jilguero encapuchado M
Spinus psaltria* Jilguero dominico B A, HR
Passeridae Gorriones caseros
Passer domesticus* Gorrión casero B A, M, B, HR
Anexo IV. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a un punto determinado de la riqueza de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Punto g.l X2 P<0.05
AlbB 18 -3.41 0.001
AlbL 18 7.339 0.0001
CnSC 18 -7.202 0.0001
Cnta 18 -6.887 0.0001
CrSC 18 -4.314 0.0001
Cuxt 18 -5.914 0.0001
EEF 18 -5.632 0.0001
Kis 18 -3.423 0.001
Lag 18 -6.286 0.0001
LCñd 18 -3.492 0.0001
Ljoy 18 -5.99 0.0001
OvS 18 -3.089 0.05
PBH 18 -2.68 0.05
PLH 18 2.915 0.05
PqF 18 -5.085 0.01
StCz 18 -2.77 0.05
Tea 18 -4.035 0.0001
Anexo V. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a un mes determinado de la riqueza de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Mes g.l X2 P<0.05
Enero 7 -7.304 0.0001
Mayo 7 -8.999 0.0001
Junio 7 -9.024 0.0001
Julio 7 -11.876 0.0001
Agosto 7 -8.07 0.0001
100
Anexo VI. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a una categoría de urbanización del número de individuos de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Punto g.l X2 P<0.05
AlbB 18 -7.025 0.001
AlbL 18 16.494 0.0001
CnSC 18 4.337 0.0001
Cnta 18 -8.232 0.0001
CrSC 18 -6.846 0.0001
Cuxt 18 6.366 0.0001
EEF 18 -7.724 0.0001
Gas 18 5.871 0.0001
Kis 18 -2.815 0.001
Lag 18 -7.165 0.0001
LCñd 18 -5.869 0.0001
Ljoy 18 -8.518 0.0001
OvS 18 -2.718 0.05
PBH 18 -3.365 0.001
PLH 18 3.198 0.01
PqF 18 2.254 0.05
StCz 18 -3.738 0.001
Tea 18 -4.156 0.0001
Anexo VII. Modelos Lineales Generalizados Simples (GLMs), que resultaron significativos a una categoría de urbanización del número de individuos de aves en el área urbana de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Mes g.l X2 P<0.05
Enero 7 -3.3 0.001
Febrero 7 5.361 0.0001
Marzo 7 10.071 0.0001
Mayo 7 -8.322 0.0001
Junio 7 -11.301 0.0001
Julio 7 -10.617 0.0001
Agosto 7 -7.634 0.0001
101
Anexo VIII. Análisis con Modelos Lineales. La variación en la heterogeneidad del hábitat no explico la variación en: A) riqueza de especies, B) número de individuos C) proporción de especies evasoras, D) proporción de especies adaptables, E) proporción en abundancias de las especies evasoras, F) proporción en abundancias de las especies adaptables urbanas.
A B
C D
E F
102
Anexo IX. Análisis con Modelos Lineales. La variación en el grado de urbanización no explico la variación en: A) la riqueza de especies, B) proporción de especies evasoras, C) proporción de especies adaptables, D) proporción en abundancias de las especies evasoras y E) proporción en abundancias de las especies adaptables urbanas.
A B
C D
E
103
Anexo X. Especies de la comunidad de aves presentes en la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) Setophaga townsendi, B) Psaltriparus minimus, C) Mniotilta varia, D) Vermivora ruficapilla, E) Troglodytes rufociliatus, F) Hylocharis leucotis, G) Egretha thula, H) Accipiter chionogaster.
A
Pablo Merino
B
Pablo Merino
C
Pablo Merino
D
Pablo Merino
E
Pablo Merino
F
Pablo Merino
G
Pablo Merino
H
Pablo Merino
104
Anexo XI. Especies de la comunidad de aves presentes en la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) Zonotrichia capensis, B) Dumetella carolinensis, C) Colaptes auratus, D) Melanerpes formicivorus, E) Mimus gilvus, F) Parkesia novevorasensis, G) Cyanocitta stelleri, H) Campylorhynchus zonatus.
A
Pablo Merino
B
Pablo Merino
C
Pablo Merino
D
Pablo Merino
E
Pablo Merino
F
Pablo Merino
G
Pablo Merino
H
Pablo Merino
105
Anexo XII. Sitios de muestreo dentro de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) La Cañada, B) Los Alcanfores Huitepec, C) La Albarrada, D) Laguna SEDEM, E) Gasteleñas. Fotos: Pablo Merino.
A B
C D
E
106
Anexo XIII. Sitios de muestreo dentro de la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. A) Parque Fray Bartolomé de Las Casas, B) Cerro de San Cristóbal, C) vista general del paisaje urbano de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
A B
C
